Capacidade de percepção da fala no ruído pode estar relacionada à função da via auditiva eferente: estudo comparativo de crianças com dificuldade de leitura e com leitura normal

Capacidade de percepção da fala no ruído pode estar relacionada à função da via auditiva eferente: estudo comparativo de crianças com dificuldade de leitura e com leitura normal

Autores:

Mehdi Akbari,
Rasool Panahi,
Ayub Valadbeigi,
Morteza Hamidi Nahrani

ARTIGO ORIGINAL

Brazilian Journal of Otorhinolaryngology

versão impressa ISSN 1808-8694versão On-line ISSN 1808-8686

Braz. j. otorhinolaryngol. vol.86 no.2 São Paulo mar./abr. 2020 Epub 11-Maio-2020

http://dx.doi.org/10.1016/j.bjorl.2018.11.010

Introdução

Muitas crianças desenvolvem capacidade de leitura fluente durante o ensino fundamental, enquanto 5% a 12% delas têm dificuldade para aprender a ler mesmo na ausência de problemas sensoriais ou cognitivos em relação à inteligência normal e com educação adequada.1 Problemas com a aprendizagem da leitura são denominados de “dificuldade específica de leitura” ou “dislexia”.2 A leitura fluente requer uma percepção adequada da linguagem e um reconhecimento fluente de palavras.2 Muitos estudos identificaram a percepção deficiente da fala em indivíduos com distúrbios de aprendizagem e dificuldade de leitura.3-6 Parece que os problemas de percepção da fala nesses grupos estão relacionados ao processamento fonológico.5 Um sistema auditivo normal é um dos requisitos para a aquisição de habilidades fonológicas e de linguagem normais.7 Tem sido sugerido que o processamento auditivo deficiente pode causar problemas na percepção da fala e, como tal, afetar o desenvolvimento e a evolução das habilidades de leitura.8 Investigações de crianças com dificuldade de aprendizagem (DA) indicaram que o processamento auditivo da fala pode ser anormal no nível do tronco encefálico9 e é como se esse problema aumentasse quando o ruído de fundo é adicionado. A partir de estudos anteriores, pode-se inferir que, em geral, indivíduos com distúrbios de aprendizagem, como a dislexia, apresentam problemas com a percepção da fala no ruído. No entanto, não há consenso sobre essa questão, pois há estudos que não relataram tais achados.10

O sistema auditivo central tem um efeito descendente nos níveis inferiores através da via auditiva eferente que termina na cóclea. Tem sido sugerido que a via auditiva eferente contribui para vários aspectos, tais como proteção da cóclea, discriminação de vogais e processamento de sinais auditivos complexos.11,12 O complexo olivococlear superior (COS) conecta-se à cóclea ipsilateral e contralateral através das fibras do feixe olivococlear (FOC). As fibras contralaterais do sistema eferente são conhecidas como feixe olivococlear medial (FOCM) e estão principalmente conectadas às células ciliadas externas.11 Com a introdução das emissões otoacústicas (EOAs), a avaliação da função do sistema auditivo eferente tornou-se possível através do registro simultâneo de EOAs e apresentação de ruído de banda larga contralateral. Portanto, é possível usar um método não invasivo e rápido, com o uso de medidas de supressão das EOAs para avaliar a função do sistema auditivo eferente, principalmente o FOCM.13-15

Segundo pesquisadores, a atividade do sistema auditivo eferente pode melhorar o desempenho da percepção da fala na presença de ruído de fundo e esse melhor desempenho pode ser observado mesmo em situações nas quais não há ruído de fundo.16-19 Conclui-se que o sistema eferente auditivo melhora a relação sinal/ruído através de um efeito “antimascaramento”. Isso significa que o ganho do amplificador coclear será reduzido como resultado da ativação do FOCM. Portanto, a adaptação neural induzida por ruído será diminuída e, assim, melhorará nossa capacidade de detectar sinais e superar o ruído competitivo.20,21 No entanto, algumas investigações não relataram uma relação entre a função do sistema auditivo eferente e a percepção da fala no ruído.22,23

Um dos tipos de EOAs sensíveis à função coclear são as emissões otoacústicas evocadas transientes (EOAETs).24 Se o sistema auditivo periférico é normal, alterações anormais na amplitude das EOAETs em resposta ao ruído contralateral podem ser consideradas como uma anormalidade da função do FOCM. Aqui, no que diz respeito aos estudos que abordam a função anormal do sistema auditivo eferente nos distúrbios do processamento auditivo e dificuldades de aprendizagem,9,13,25 a hipótese aventada é de que a função do sistema auditivo eferente varia em crianças com DL comparadas com crianças com LN e que existe uma relação entre a capacidade de percepção da fala no ruído e a função da via auditiva eferente. A maioria das pesquisas anteriores investigou a relação entre a atividade do FOCM e o desempenho da fala no ruído em determinadas relações sinal-ruído (SNR, do inglês Signal-to-Noise Ratio). No entanto, como os efeitos da função do FOCM são mais pronunciados nas condições mais desafiadoras,17 no presente estudo, em vez de usar uma SNR em particular, tentamos calcular as menores SNRs necessárias para a discriminação de um determinado número de palavras e estudar sua associação com a amplitude de supressão das EOAETs.

Material e método

Amostra

Dois grupos de participantes de oito a 12 anos, inclusive crianças com dificuldades de leitura e um grupo controle, foram avaliados. O grupo com DL foi composto por 27 estudantes (18 meninos) com média de 9,8 ± 1,0 anos. Eles foram convidados a participar do estudo em escolas de ensino fundamental para dificuldades de aprendizagem. No grupo com LN, examinamos 26 escolares com LN (17 meninos) com média de 10,1 ± 1,1 anos, convidados a partir de escolas de ensino fundamental comuns. Os critérios de inclusão para ambos os grupos foram: nível de QI = 90 ou superior no teste Wechsler Intelligence Scale for Children-Revised (WISCIII-R) (3ª edição), falantes destros monolíngues nativos persas, sem qualquer sinal de distúrbio de hiperatividade com déficit de atenção ou problemas emocionais, nenhum registro anterior de infecções auditivas repetidas ou de perda auditiva, limiares tonais iguais ou superiores a 20 dBNA nas frequências de oitava de 250-8000 Hz, timpanograma Tipo A, limiar de reflexo acústico igual ou superior a 70 dBNA em resposta ao estímulo do ruído de banda larga (para evitar ativação do reflexo muscular do ouvido médio durante o registro das respostas às EOAETs. Todas as crianças apresentaram respostas normais às EOAETs (reprodutibilidade da resposta igual ou superior a 70% e SNR igual ou superior a 6 dB). De acordo com os registros escolares para as crianças com DL, nenhuma apresentava outros transtornos do desenvolvimento, exceto a dificuldade de leitura. O presente estudo foi registrado sob o número de código 9209052773 e aprovado pelo comitê de ética da Iran University of Medical Sciences.

Testes de avaliação

Avaliação da supressão de EOAETs

A avaliação das EOAETs foi feita com um produto calibrado de sistema Echoport ILO 292 OAE fabricado pela Otodynamics. Apresentamos 280 estímulos de clique linear com intensidade de 65 dB NPS e calculamos a média das respostas. Para o teste, foram usadas duas gravações de EOAs separadas, em condição de escuta passiva: 1) Gravação das EOAETs quando o ruído branco contínuo é apresentado na orelha contralateral a 60 dB NPS; 2) Registro das respostas das EOAETs sem apresentação de ruído branco contralateral. Em cada orelha, a diferença da amplitude da resposta às EOAETs geral entre as duas condições foi considerada como resposta de supressão.

Teste de palavras no ruído

Usamos a versão em persa do teste auditory recognition of words-in-noise (ARWIN) originalmente desenvolvido por Wilson.26 O teste tem confiabilidade teste-reteste aceitável para avaliação da capacidade de reconhecimento de palavras no ruído.27,28 Esse teste inclui três listas de 35 palavras monossilábicas perceptualmente homogeneizadas que registraram na presença de ruído de balbucio de falantes múltiplos de seis falantes persas. Usamos a Lista 1 para a orelha direita, a Lista 2 para a orelha esquerda e a Lista 3 para a condição binaural. Como definido por Mahdavi et al.,27 o teste foi apresentado em uma cabine audiométrica a 60 dB NA com a conexão de um CD player a um audiômetro. As palavras são apresentadas de modo monoaural em ordem decrescente em diferentes relações sinal/ruído de + 24 a 0 dB em intervalos de 4 dB. Cinco palavras monossilábicas foram apresentadas a cada nível de SNR e as crianças foram solicitadas a repetir cada palavra que ouvissem. Uma breve instrução de alerta “Fale” foi colocada antes de cada item, para alertar o sujeito sob teste do item de teste que se aproximava. Um número total de palavras corretamente reconhecidas em diferentes níveis de SNR foi calculado através das folhas de escore do teste ARWIN. O ARWIN determina a relação sinal-ruído em dB, em que 50% das palavras foram reconhecidas corretamente. Antes de fazer os testes, o método e os objetivos do estudo foram explicados às crianças e seus pais e foi pedido aos últimos que assinassem e preenchessem os formulários de consentimento.

Análise estatística

Os resultados dos testes foram analisados com o software Statistical Package for Social Sciences (SPSS) 16.0. A estatística descritiva foi apresentada como valores de média e desvio-padrão (DP). Usamos o teste de Kolmogorov-Smirnov para determinar se os dados da amostra tinham uma distribuição normal. As estatísticas analíticas foram feitas com o teste t de Student de amostras independentes para comparações entre grupos, teste t de amostras pareadas para comparações intragrupo e correlação de Spearman para avaliação da relação entre a amplitude de supressão das EOAETs e a capacidade de reconhecimento de palavras no ruído. Um valor de p < 0,05 foi considerado como estatisticamente significativo.

Resultados

Avaliação de EOAETs

Em geral, no grupo com LN, a amplitude de supressão das EOAETs foi maior do que nas crianças com DL nas orelhas direita e esquerda. No grupo LN, a amplitude média de supressão das EOAETs na orelha direita foi maior do que na esquerda, com diferença significante (p = 0,024). Nas crianças com DL, não houve diferença significante entre as respostas médias das orelhas (p = 0,36). A comparação da amplitude média de supressão das EOAETs entre os dois grupos mostrou diferença significante na orelha direita (p = 0,004) e na orelha esquerda (p = 0,028). Os resultados da amplitude de supressão das EOAETs e na habilidade de percepção de palavras no ruído são apresentados e comparados nas tabelas 1 e 2.

Tabela 1 Supressão de EOAET e resultados do teste de palavras no ruído na orelha direita 

Grupo Orelha Direita p-valor t
LN DL
N Média±DP N Média±DP
OAEsup. (dB) 26 1,8±0,7 27 1,2±0,8 0,004 3,0
M.ARWIN dB (50%) 26 2,0±1,0 27 4,5±1,3 < 0,001 -7,5
B.ARWIN dB (50%) 26 1,6±0,9 27 3,8±1,2 < 0,001 -7,2

B.ARWIN, ARWIN Binaural; M.ARWIN, ARWIN Monaural; OAEsup, supressão de EOAET.

Tabela 2 Supressão de EOAET e resultados do teste de palavras no ruído na orelha esquerda 

Grupo Orelha Esquerda p-valor t
LN DL
N Média±DP N Média±DP
OAEsup. (dB) 26 1,7±0,7 27 1,3±0,6 0,028 2,2
M.ARWIN dB (50%) 26 2,1±1,4 27 4,6±1,4 < 0,001 -6,2
B.ARWIN dB (50%) 26 1,6±0,9 27 3,8±1,2 < 0,001 -7,2

B.ARWIN, ARWIN Binaural; M.ARWIN, ARWIN Monaural; OAEsup, supressão de EOAET.

Teste de palavras no ruído

Como mostrado na tabela 1, os escores do teste ARWIN foram significantemente diferentes entre os dois grupos (p < 0,001) em ambas as orelhas. Em geral, as crianças com LN precisaram de menor SNR para entender 50% das palavras em situações ruidosas e na avaliação da associação entre a supressão das EOAETs e os escores do teste ARWIN, relações mais fortes foram observadas em crianças com LN.

No grupo com LN, a avaliação da associação entre a supressão das EOAETs e os escores do ARWIN nas condições do ARWIN monoaural mostrou uma relação negativa moderada e significante apenas na orelha direita (p = 0,034, r = -0,41). Na condição binaural de ARWIN, observou-se uma correlação negativa altamente significante entre os escores do ARWIN e a amplitude de supressão das EOAETs na orelha direita (p < 0,001, r = -0,75) e também uma correlação negativa moderadamente significante na orelha esquerda (p < 0,001, r = -0,64). No grupo DL, nenhuma correlação significante foi encontrada entre a supressão das EOAETs e os escores monoaurais do ARWIN. Na condição binaural do ARWIN, observou-se uma correlação negativa moderadamente significante entre os escores do ARWIN e a amplitude de supressão das EOAETs na orelha direita (p = 0,003, r = -0,55) e na orelha esquerda (p = 0,012, r = -0,47). Os resultados da correlação para a condição do ARWIN binaural são apresentados na fig. 1.

Figure 1 The relationship between the amplitude of TEOAE suppression and binaural ARWIN scores in the two groups. 

Discussão

Diferença da amplitude de supressão das EOAETs e assimetria

Já que a formação das habilidades de linguagem e leitura em crianças depende de um sistema auditivo saudável com integridade funcional,34 pode-se esperar que crianças com capacidade de leitura fluente tenham uma melhor função auditiva em comparação com o grupo com DL. No presente estudo, a amplitude de supressão das EOAETs em ambas as orelhas em crianças com LN foi significantemente maior do que em crianças com DL. A diminuição da amplitude de supressão das EOAETs em crianças com DL representa uma anormalidade na função do FOCM. Como mencionado anteriormente, a via auditiva eferente contribui para o processamento, tal como na discriminação de vogais e no processamento de sinais auditivos complexos. Se houver um déficit na capacidade de discriminação auditiva, pode-se não conseguir relacionar o que se ouve (sons da fala) com o que se vê (letras). Isso pode resultar no desenvolvimento de distúrbios de aprendizagem.35

O presente estudo investigou a resposta de supressão assimétrica entre as duas orelhas e revelou que havia uma diferença significante entre elas no grupo com LN, mas nenhuma assimetria de resposta foi observada no grupo com DL. Pesquisadores mostraram que, em vários tipos de distúrbios de aprendizagem, a assimetria do processamento de informações auditivas nos níveis mais baixos e mais altos pode ser diferente daquela em pessoas normais.20,36,37 Em relação à assimetria e a atividade do FOCM entre as duas orelhas, este estudo concorda com a visão anterior dos pesquisadores sobre a lateralização da função do sistema auditivo periférico e a redução da amplitude das EOAETs na orelha direita em resposta ao ruído contralateral.38,39 A assimetria das EOAETs em indivíduos normais representa a lateralização na função das células ciliadas externas, indica que essas células podem ser mais eficientes ou reativas na orelha direita. A assimetria de processamento entre as duas orelhas também pode fornecer informações binaurais úteis para auxiliar o processamento da entrada auditiva na orelha, que tem uma maior capacidade de processamento de linguagem.38 No entanto, esse achado não é consistente, conforme indicado por diferentes estudos.40,41 Com base nos resultados deste e de outros estudos semelhantes, um dos fatores envolvidos na assimetria do processamento auditivo irregular, como observado nos distúrbios de aprendizagem, pode ser atribuído à disfunção do sistema eferente, incluindo a via eferente auditiva e o FOCM.

Supressão das EOAETs e percepção da fala no ruído

Os neurônios auditivos eferentes desempenham um papel importante na melhoria da detecção de tons na presença de ruído de fundo,42 aumentam a capacidade de discriminar a intensidade do estímulo auditivo43 e a percepção da fala no ruído.17 Entretanto, há alguns estudos que não apresentam uma relação clara entre o sistema auditivo eferente e a percepção da fala no ruído.22,23 O tipo de resposta das EOAs, o método usado para determinar o valor de supressão das EOAs, o material do teste de percepção da fala e a maneira pela qual o teste de percepção da fala é feito e avaliado podem ser as razões para resultados diferentes.

No presente estudo, a relação entre a supressão das EOATs e os escores monoaurais do ARWIN demonstrou uma correlação negativa moderada apenas na orelha direita do grupo com LN. Nenhuma relação considerável foi determinada no grupo com DL. Uma correlação negativa significa que quanto maior a supressão das EOAETs, maior a capacidade de compreender palavras na presença de ruído de fundo. Portanto, as crianças com leitura normal foram capazes de identificar corretamente 50% das palavras em SNR menores. O presente estudo mostrou maior habilidade de percepção da fala no ruído na orelha direita do grupo com LN, o que poderia indicar uma relação mais forte entre a orelha direita e o hemisfério esquerdo e, assim, um papel mais proeminente da orelha direita no processamento e compreensão da fala na presença de ruído de fundo. Foi relatado um achado de que os órgãos sensoriais da orelha direita eram mais sensíveis para detectar sinais na presença de ruído, devido à influência das fibras eferentes do córtex auditivo esquerdo.44

Na condição do ARWIN binaural, observou-se maior correlação entre os escores do ARWIN e a amplitude de supressão das EOAETs em ambas as orelhas e nos dois grupos. Mesmo no grupo com DL, uma correlação negativa moderada foi observada. Ao interpretar esses resultados, deve-se considerar que, na condição monoaural do ARWIN, as palavras-alvo e o ruído competidor são apresentados simultaneamente em uma mesma orelha. A apresentação ipsilateral do ruído ativaria o reflexo FOCM ipsilateral, que é mais fraco do que o reflexo contralateral.45 Na avaliação da supressão das EOATs, usou-se ruído contralateral que ativaria os reflexos ipsilateral e contralateral do FOCM. A ativação bilateral do reflexo FOCM resultará em atividade supressora mais forte e efeito antimascaramento mais forte do que a ativação ipsilateral isolada.45 Um melhor desempenho da fala no ruído através da apresentação do estimulador contralateral foi relatado anteriormente.17,19 Como a ativação do FOCM ipsilateral e contralateral é mais provável de acontecer na condição de ARWIN binaural, espera-se que a relação entre a supressão das EOAETs contralaterais e os escores do ARWIN se torne mais evidente na condição de teste de fala no ruído binaural.

No presente estudo, na condição monoaural do ARWIN, observou-se uma relação moderada apenas na orelha direita do grupo com LN, o que poderia estar relacionado às suas principais conexões com o hemisfério esquerdo. No entanto, na condição binaural do ARWIN, observou-se maior correlação entre os escores do ARWIN e a amplitude de supressão das EOAETs em ambas as orelhas. No grupo com DL, a relação foi mais fraca do que nas crianças com LN. Uma disfunção das vias FOCM e uma amplitude geralmente menor de supressão das EOAETs no grupo com DL provavelmente evitaram que uma relação mais forte fosse observada entre o reconhecimento de palavras no ruído e a amplitude de supressão das EOAETs.

É imperativo notar que vários mecanismos neurobiológicos nas vias ascendentes e descendentes estão envolvidos na capacidade de percepção da fala no ruído e, portanto, não podem se limitar à função do FOCM e da cóclea. No entanto, parece que a capacidade geral de compreender a fala no ruído pode ser afetada pela função do sistema auditivo eferente. Portanto, pode-se concluir que os efeitos do sistema FOCM tendem a auxiliar na melhoria da relação sinal-ruído em indivíduos com LN. A observação atual é consistente com a hipótese do papel do sistema eferente FOC na melhoria da percepção da fala no ruído. Da mesma forma, até certo ponto, o desempenho mais fraco da percepção de fala no ruído no grupo com DL pode ser atribuído a um mau funcionamento do sistema auditivo eferente. Tais resultados também podem fornecer mais informações sobre um histórico fisiopatológico da dificuldade de leitura e dar suporte para a teoria da dislexia no déficit de processamento auditivo.

Conclusão

O presente estudo mostrou que o padrão de supressão das emissões otoacústicas evocadas transientes no grupo com dificuldade de leitura foi diferente daquele do grupo com leitura normal e, portanto, essa diferença pode estar relacionada à função do sistema eferente. Além disso, este estudo mostrou que o reconhecimento auditivo de palavras no ruído em crianças com dificuldade de leitura foi mais fraco em comparação com crianças com leitura normal e que havia uma correlação razoável entre a supressão das emissões otoacústicas evocadas transientes e a percepção de palavras no ruído em crianças com leitura normal. No entanto, em crianças com dificuldade de leitura, é provável que a disfunção das vias do feixe olivococlear medial impeça a observação de uma relação mais forte entre o reconhecimento de palavras no ruído e a amplitude de supressão das emissões otoacústicas evocadas transientes.

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