Introdução

O nervo maxilar que deixa a base do crânio através do forame redondo dá origem ao nervo infraorbital (NIO) na fossa pterigopalatina. O NIO, responsável pela inervação sensorial da pele do rosto desde a pálpebra inferior até o lábio superior, entra pela fissura orbitária inferior e tem uma trajetória anterior no sulco infraorbitário (SIO) sobre o assoalho orbitário e entra no canal infraorbitário (CIO), que se abre no forame infraorbitário (FIO) inferiormente à borda infraorbitária (BIO).¹ O CIO, que é coberto por osso extremamente fino, é um dos pontos mais fracos do assoalho orbital e fornece a menor resistência à força óssea orbitária. Assim, as fraturas do assoalho orbital e cirurgias como abordagens endoscópicas, descompressão e reconstrução orbital podem causar lesões no NIO e resultar em hemorragia maciça, anestesia completa ou hipoestesia infraorbitária progressiva devido à compressão do NIO.²

O CIO normalmente apresenta uma trajetória para cima e lateralmente no teto do seio maxilar, mas pode projetar-se para o seio maxilar, como observado nas secções sagitais dos exames por tomografia computadorizada (TC). O aumento do grau de protrusão do CIO pode predispor lesões iatrogênicas do NIO durante procedimentos cirúrgicos em que há manipulação ou envolvam reconstrução do assoalho orbital.¹ Portanto, ter um conhecimento preciso das variações anatômicas e da morfometria do CIO é fundamental para o cirurgião. Além disso, a avaliação radiológica pré-operatória dos tipos de corpos do CIO é necessária para o manejo cirúrgico da reconstrução do assoalho orbital, bloqueio regional do NIO e neurotomia por ablação com radiofrequência nos casos de neuralgia do trigêmeo V2.³

Na literatura, há muitos estudos sobre as variações ou morfometria do CIO, SIO e FIO. Entretanto, não há estudo clínico que tenha investigado se esses parâmetros morfométricos são alterados de acordo com os tipos de corpos do CIO. Portanto, o estudo desse tópico era de grande interesse para nosso grupo de trabalho. Nesse estudo, nos concentramos especialmente na angulação interna do CIO e objetivamos verificar se existem fatores importantes que influenciam os riscos de lesão do NIO. Portanto, analisamos a relação entre a morfometria e as variações dos tipos de corpos do CIO com o uso de CTs de pacientes reais e tentamos mostrar sua potencial utilidade como referência anatômica para cirurgias endoscópicas. Além disso, avaliamos as estruturas circundantes, como os septos dos seios maxilares e células de Haller.

Método

Este estudo retrospectivo foi aprovado pelo Comitê de Ética Local sob número 2016/522 e feito com imagens paranasais de tomografia computadorizada multidetectora TCMD (Syngo Via) de 200 pacientes atendidos no Departamento de Radiologia entre janeiro de 2015 e dezembro de 2015. Foram obtidas imagens axiais de CT com espessura de corte de 0,625 mm e esses dados originais foram usados para compor imagens coronais e sagitais com espessura de corte de 1 mm. Nenhum paciente foi submetido a um novo exame de TC para este estudo. Os pacientes com anomalias do seio paranasal, fraturas orbitais e que haviam sido submetidos a cirurgia sinusal prévia foram excluídos do estudo.

Categorizamos os tipos de corpos do CIO de acordo com a relação com o seio maxilar em quatro tipos, como segue, que são baseados na classificação de Ference et al.² do NIO e da definição de Rusu et al.⁴ do tipo lateroantral.

As medidas morfométricas mostradas na tabela 1 foram feitas entre seis pontos de referência que foram modificados dos estudos de Hwang et al.⁵ e Przygocka et al.⁶ Esses pontos de referência são:

Definimos o CIO como o canal que é coberto pelo osso e termina na margem anterior do SIO que não está coberto pelo osso. O ponto de angulação interna do CIO foi identificado como a mudança na direção do eixo do CIO inicial. Após a conclusão das medidas nas secções sagitais, o plano horizontal foi girado para uma posição oblíqua que passava ao longo do CIO. Então, todas as medidas morfométricas foram feitas na secção axial dessa posição. Usamos a abertura piriforme (AP) e a BIO como pontos de referência para identificar a localização do FIO e medimos a distância do FIO até a AP (fig. 4A) e a BIO (fig. 5A e B). Avaliamos de forma abrangente a angulação interna do CIO como ausente ou presente (fig. 5A e B). Em CIOs com angulação interna, o comprimento do CIO foi dividido em CIO1 (segmento inicial) e CIO2, que foram medidos nas secções sagital e axial separadamente (fig. 5A). O comprimento do SIO foi medido apenas em secções sagitais. Além disso, medimos o comprimento do CIO e do SIO em CIOs sem angulação interna (fig. 5B).

Figura 5 Medidas relativas ao canal, ao forame e ao sulco infraorbitais. A, Imagem parassagital direita mostra o canal infraorbitário com uma angulação interna. O comprimento do CIO1 (a) foi a distância do centro do forame infraorbitário (FIO) ao ponto de angulação interna (A). O comprimento do CIO2 (b) foi a distância do ponto de angulação interna (A) à margem anterior do sulco infraorbitário (C). O comprimento do SIO foi a distância da margem anterior (C) à margem posterior do sulco infraorbitário (S). As medidas da angulação interna do CIO (z) e a distância (c) da borda infraorbitária (BIO) até o centro do forame infraorbitário (FIO). B, Imagem parassagital direita mostra o canal infraorbitário sem angulação interna. As medidas do comprimento do canal infraorbitário (a + b) e a distância (c) da borda infraorbitária (BIO) até o centro do forame infraorbitário (FIO). A margem anterior (C) e a margem posterior do sulco infraorbitário (S) foram identificadas. 

Para identificar a direção da agulha de injeção, medimos o ângulo do eixo do CIO em relação ao plano vertical que era paralelo ao plano sagital e passava pelo centro do FIO nas secções axiais e o identificava como ângulo axial de entrada do FIO (fig. 6A). Além disso, o ângulo do eixo do CIO em relação ao plano horizontal (plano horizontal de Frankfort) que era paralelo ao assoalho nasal e passava através do FIO nas secções sagitais foi medido e descrito como ângulo sagital de entrada do FIO (fig. 6B). Além disso, analisamos a presença das células de Haller e dos septos dos seios maxilares em 400 TCs de CIO. Então, demonstramos a relação entre os tipos de corpos do CIO e as medidas morfométricas.

Figura 6 Medidas angulares da entrada no forame infraorbitário nos planos axial e sagital. (A) O ângulo (x) era o ângulo do eixo do canal infraorbitário em relação ao plano vertical que passava pelo centro do forame infraorbitário. (B) O ângulo (y) era o ângulo do eixo do CIO em relação ao plano horizontal que passava pelo centro do FIO. 

O software SPSS 22 foi usado para análise estatística. Valores médios, desvio-padrão, mínimo e máximo para cada uma das medições foram calculados. Para comparações estatísticas, foram usados o teste t não pareado, teste de qui-quadrado e análises de variância (Anova) e p ˂ 0,05 foi considerado estatisticamente significante.

Resultados

Os pacientes submetidos à tomografia computadorizada consistiram em 88 mulheres (44%) e 112 homens (56%), com média de 44,15 ± 17,46 anos para as mulheres e 38,89 ± 17,33 para os homens.

Localização e ângulos de entrada do FIO

As distâncias médias entre o FIO-AP e FIO-BIO foram 13,8 ± 2,6 mm e 8,2 ± 1,7 mm, respectivamente. A distância do FIO para a BIO no CIO Tipo 3 foi significativamente maior do que na dos outros tipos, mas o oposto foi observado para o CIO Tipos 1 e 4, como mostrado na tabela 4 (p < 0,001). Por outro lado, a distância FIO-AP não mostrou diferença estatisticamente significativa em relação aos tipos de corpos do CIO (p = 0,925). O ângulo médio de entrada sagital do FIO foi 36,57º ± 8,21º e o ângulo de entrada axial do IOF foi 56,80º ± 13,60º, respectivamente. Os valores dos ângulos de entrada sagital e axial do FIO foram menores no CIO Tipo 3 e maiores no Tipo 1 do que nos outros tipos mostrados na tabela 4 (p = 0,003, p = 0,018). A tabela 5 mostra a prevalência da presença das células de Haller e dos septos dos seios maxilares e sua correlação com os tipos específicos de CIO não foi estatisticamente significante (p = 0,06, p = 0,145).

Discussão

A lesão traumática do NIO, especialmente nas fraturas do complexo zigomático-maxilar, resulta em dormência da face média e parestesia ipsilateral. A razão de ocorrência da parestesia e distúrbios sensoriais permanentes na área de inervação do NIO fica em torno de 30% a 80% em pacientes com fraturas maxilares.^7,8 O NIO está bem protegido pelo teto ósseo do seio maxilar, mas o grau crescente de protrusão do CIO no seio maxilar pode se associar à deiscência do canal e ao revestimento ósseo mais fino. Assim, a lesão iatrogênica do NIO tem sido relatada em procedimentos de intervenção, como abordagens endoscópicas periorbitais, cirurgia reconstrutiva orbital, cirurgia de Caldwell-Luc, anestesia de bloqueio regional e neurotomia por radiofrequência do gânglio trigeminal.^1,2,9 Foi relatada uma incidência da hipoestesia iatrogênica temporária do NIO de 0,5% durante cirurgia de lifting de face média. Como resultado, podem ocorrer neuropatia no trigêmeo, anestesia corneana com ceratite, hematoma retrobulbar e lesão neurovascular do CIO no pós-operatório.³ O conhecimento anatômico da localização do CIO com suas estruturas circundantes e imagem pré-operatória da TC dos tipos de corpos do CIO são importantes e orientam o cirurgião no uso da abordagem mais apropriada que não cause lesão iatrogênica do NIO.^10,11

Yenigun et al. classificaram a configuração do CIO em três tipos e relataram que o tipo mais comum era o Tipo 2 (51,2%).¹¹ Ference et al. indicaram que os NIOs foram categorizados como Tipo 1 (60,5%), Tipo 2 (27,0%) e Tipo 3 (12,5%).² Lantos et al. avaliaram retrospectivamente 500 exames de TC e relataram que a protrusão do CIO no seio maxilar foi identificada em 10,8% dos pacientes (5,6% bilaterais, 5,2% unilateral).¹ Em nosso estudo, consideramos o tipo lateroantral como CIO Tipo 4, que foi definido primeiro no estudo de Rusu et al. A prevalência dos tipos de corpos do CIO foram Tipo 1, 55,3%; Tipo 2, 26,7%; Tipo 3, 9,5%; Tipo 4 (lateroantral), 8,5%. Especialmente, os CIOs Tipo 2 e Tipo 3, com maior grau de protrusão do CIO, parecem estar mais expostos a lesões durante procedimentos cirúrgicos, como cirurgia sinusal endoscópica, cirurgia de seios maxilares e reconstrução do assoalho orbitário. Durante uma abordagem de Caldwell-Luc e cirurgia endoscópica sinusal estendida para remover a doença ou tumor da mucosa do teto do seio maxilar, o periósteo do assoalho orbital foi dissecado com cuidado para evitar a lesão iatrogênica do NIO nos CIOs Tipo 2 e Tipo 3.^1,3 O tipo lateroantral que pode determinar modificações no procedimento comum deve ser considerado por cirurgiões-dentistas no período pré-operatório.⁴

Estudos anatômicos anteriores relacionados à morfometria do CIO, FIO e SIO foram feitos com tomografias, crânios, cadáveres e fotogrametria.^{1,5,6,10,12-14} Foram usados especialmente os crânios secos cadavéricos e apresentaram limitações relacionadas à conveniência em pacientes reais vivos e secções imaginárias. Os ossos craniofaciais podem ser avaliados de vários ângulos com a TC.⁵ Como resultado da aplicação adequada da técnica de reconstrução multiplanar, o comprimento, a angulação do CIO e a localização do FIO podem ser determinados com precisão. No entanto, ao usar a tomografia computadorizada, o estudo compacto sobre as duas variações e a morfometria do CIO não foi encontrado. A esse respeito, este estudo tem uma nova metodologia que analisa a relação entre eles. Neste trabalho, fizemos um estudo detalhado sobre a angulação interna do CIO. Como resultado, observamos uma angulação interna do CIO nas secções sagital e axial com valores médios de 28,18º ± 9,2º e 28,4º ± 10,0º, respectivamente. Além disso, a prevalência da angulação interna do CIO apresentou uma razão muito alta em ambas as secções sagital e axial (62,3% e 60%). Nosso estudo também encontrou uma associação entre a angulação interna e os tipos de corpos do CIO. Como observado na tabela 2, o Tipo IV do CIO mostrou em sua maior parte uma angulação interna em ambas as secções sagital (64,7%) e axial (79,4%). Por outro lado, em geral não havia angulação interna no CIO Tipo 3 em ambas as secções sagital (68,4%) e axial (63,2%) (p < 0,01, p = 0,04) e também o comprimento do CIO variou de 8 a 20 mm.

Em CIOs com angulação interna, para indicar a profundidade da punção, medimos o comprimento médio do CIO inicial (CIO1) de 7,0 ± 2,7 mm nas secções sagitais e 8,0 ± 2,7 mm em seções axiais, demonstrou-se que o comprimento do CIO1 > CIO2 em ambas as secções sagital e axial na tabela 3. A angulação interna diminui a profundidade da punção ao diminuir o comprimento do CIO inicial, dificulta o bloqueio do NIO e a neurotomia por radiofrequência. Na literatura, a espessura medida no tecido mole sobre o FIO variou de 12 a 19 mm. Assim, a profundidade da punção pode variar entre 17 e 25 mm durante a neurotomia por radiofrequência e a agulha é inserida não mais de 5 mm no CIO para evitar lesões orbitais e ulceração da pele.^5,15

Em estudos anteriores que usaram crânios secos, os comprimentos médios medidos do CIO variaram entre 12,75 a 23 mm e os valores do comprimento do SIO variaram de 6 a 16 mm.^3,6,15,16 Com tomografia computadorizada, Hwang et al. relataram que o comprimento médio do CIO, SIO e do complexo CIO/SIO total foi 11,7 mm, 16,7 mm e 28,4 mm.⁵ Neste estudo, observamos que o comprimento médio do CIO total e do SIO foi 10,6 ± 2,8 mm e 18,8 ± 4,1 mm em secções sagitais de todos os CIOs. Assim, o comprimento total médio do CIO e SIO foi 29,5 mm, o que foi semelhante aos resultados em estudos de TC. Além disso, o comprimento do CIO total foi mais longo no CIO Tipo 3 e mais curto no Tipo 1, mas o contrário foi observado para o comprimento do SIO, como observado na tabela 4 (p < 0,001).

Para identificar a direção da agulha, os ângulos do eixo do CIO em relação aos planos vertical e horizontal foram medidos em estudos anteriores.^5,12,13 Observamos que os ângulos de entrada médios sagital e axial do FIO foram 36,57º ± 8,21º e 56,80º ± 13,60º, respectivamente. Essas medidas mostraram consistência, mas foram maiores do que em outros estudos devido a diferentes definições de ângulos. De acordo com a tabela 4, os valores do ângulo de entrada do FIO nas secções sagital e axial foram significativamente menores no CIO Tipo 3, mas maiores em CIO Tipo 1 do que nos outros tipos (p = 0,003, p = 0,018). Como resultado, CIO Tipo 3, que não apresenta angulação interna, comprimento mais longo do CIO e menor ângulo de entrada do FIO, pode facilitar o bloqueio do NIO e a neurotomia por radiofrequência, mas pode dificultar os procedimentos cirúrgicos.

A maioria dos estudos que usaram crânios secos verificou que as distâncias FIO-BIO e FIO-AP variaram entre 5 a 10,9 mm e 14 a 18 mm, respectivamente.^{3,6,12,13,16-18} Além disso, estudos com tomografia computadorizada relataram que as distâncias médias medidas entre a BIO e o FIO variaram de 9,04 a 10 mm.^5,14 As distâncias médias do FIO para a BIO e a AP foram 8,2 ± 1,7 mm e 13,8 ± 2,6 mm, com resultados semelhantes. Notavelmente, verificamos que a distância FIO-BIO era significativamente mais longa no CIO Tipo 3 do que nos outros tipos (p < 0,001), mas a distância FIO-AP não mostrou relação estatisticamente significativa com os tipos de CIO (p = 0,925), como mostrado na tabela 4. Assim, a distância FIO-MIO aumentou paralelamente ao grau de protrusão do CIO, o que poderia predispor lesãoes iatrogênicas do NIO durante intervenções cirúrgicas.

Cakur et al., Yenigun et al. e Koymen et al. verificaram que a prevalência do septo dos seios maxilares foi de 35,3% e 16,5%, respectivamente.^11,19,20 Em nosso estudo, determinamos a prevalência da presença do septo dos seios maxilares em 28% (40,2% do Tipo 1; 37,5% do Tipo 2; 11,6% do Tipo 3; 10,7% do Tipo 4) na tabela 5. Entretanto, não foi encontrada uma correlação estatisticamente significativa com os tipos de corpo do CIO (p = 0,06). A prevalência da presença das células de Haller foi de 16% e não houve correlação estatisticamente significativa entre a presença de células de Haller e os tipos de CIO (p = 0,145).

Conclusão

Esses resultados enfatizam novamente o valor da imagem da TC pré-operatória, a qual pode oferecer uma compreensão precisa da anatomia regional de e ao redor do CIO, considerando variações pessoais nos tipos de corpo do CIO, e que afetam a localização do FIO e os parâmetros morfométricos. Portanto, a identificação radiológica da localização específica para cada tipo de CIO desempenha um papel fundamental na escolha de uma abordagem cirúrgica apropriada, no sentido de evitar lesões iatrogênicas do NIO, além de auxiliar o cirurgião nas intervenções anestésicas. Além disso, a taxa de sucesso da cirurgia maxilofacial e anestesia com bloqueio regional pode ser aumentada.