Fatores ambientais associados à ocorrência de leishmaniose visceral canina em uma área de recente introdução da doença no Estado do Rio de Janeiro, Brasil

Fatores ambientais associados à ocorrência de leishmaniose visceral canina em uma área de recente introdução da doença no Estado do Rio de Janeiro, Brasil

Autores:

Tuanne Rotti Abrantes,
Guilherme Loureiro Werneck,
Andréa Sobral de Almeida,
Fabiano Borges Figueiredo

ARTIGO ORIGINAL

Cadernos de Saúde Pública

versão On-line ISSN 1678-4464

Cad. Saúde Pública vol.34 no.1 Rio de Janeiro 2018 Epub 05-Fev-2018

http://dx.doi.org/10.1590/0102-311x00021117

Resumen:

Se evaluó la asociación entre las características ambientales obtenidas por teledetección y la prevalencia de la leishmaniosis visceral canina (LVC) en el barrio de Jacaré, área de reciente introducción de la enfermedad, en el municipio de Niteroi, Estado de Río de Janeiro, Brasil. Se trata de un estudio seccional para la evaluación de la prevalencia de LVC, definida mediante la positividad en el test inmunocromatográfico rápido en una plataforma de doble vía (dual path platform - DPP), confirmada con un ensayo imunoenzimático (EIE). Se incluyeron a 97 perros con una prevalencia de LVC de un 21,6%. Hubo una mayor frecuencia de LVC en perros que conviven con otros perros, zarigüeyas, monos y erizos terrestres, así como con el historial de retirada de otros perros con LVC del domicilio. En el análisis multivariado, ajustado por sexo y edad del perro, los perros residentes en áreas con una mayor cobertura de vegetación muy dispersa presentaron una prevalencia de infección por Leishmania infantum cinco veces mayor que aquellos que residían en áreas con menos vegetación (OR = 5,72; IC95%: 1,47-22,20). Por otro lado, las áreas más urbanizadas, caracterizadas como comerciales o residenciales con pocos recursos, identificadas mediante teledetección como aquellas con una alta densidad de estructuras en gris, estuvieron asociadas a una menor ocurrencia de la LVC (OR = 0,09; IC95%: 0,01-0,92). La mayor prevalencia de infección en perros, conviviendo con otros animales silvestres y en áreas con una mayor superficie vegetal, se asocia con una menor prevalencia en áreas urbanizadas, lo que indica un padrón rural de transmisión de la LVC en ese área.

Palabras-clave: Leishmaniasis Visceral; Perros; Sensores Remotos

Introdução

A leishmaniose visceral (LV) é uma zoonose de importância em saúde pública e ocupa o nono lugar em relação à carga de doenças infecciosas mundialmente 1,2. A doença é endêmica em 65 países, com uma incidência estimada em 400 mil novos casos e 50 mil mortes por ano 3.

No Brasil, a doença é causada por Leishmania infantum, o principal vetor é o flebotomíneo Lutzomyia longipalpis e o cão (Canis familiaris) é o principal reservatório no ambiente doméstico e peridoméstico 4. Nos cães, o parasitismo é abundante nas vísceras e na derme, porém os cães infectados podem permanecer sem sinais clínicos por um longo período de tempo, servindo como fonte de infecção para o vetor 1.

Nas áreas endêmicas, o Ministério da Saúde preconiza para o controle do reservatório canino a realização de inquérito sorológico e eutanásia em cães sororreatores 5.

Anteriormente conhecida como uma doença de características rurais, a LV vem se tornando endêmica e epidêmica em grandes cidades brasileiras desde a década de 1980 6. O processo desordenado de ocupação urbana associado à migração, assentamentos urbanos não planejados e saneamento precário leva às condições precárias de vida e destruição ambiental, promovendo condições favoráveis para a reprodução do flebotomíneo 7,8.

A avaliação de doenças endêmicas na perspectiva de vários elementos envolvidos no ciclo de transmissão, tais como os determinantes ambientais e sociais da doença, tem sido o enfoque de alguns estudos empregando técnicas de geoprocessamento 8,9,10,11,12. Ferramentas de geoprocessamento, em especial o sensoriamento remoto, pode ser uma alternativa para identificação de fatores ambientais que se associem com a ocorrência da LV. A identificação desses fatores pode contribuir para a determinação da alocação de recursos e implementação de medidas de controle 1,11,12. Entretanto, alguns estudos têm salientando que o uso potencial de imagens obtidas por sensoriamento remoto para estudo de endemias em áreas urbanas e periurbanas implica grandes desafios conceituais e técnicos 12,13,14.

No Estado do Rio de Janeiro, novas áreas têm sido identificadas com ocorrência de leishmaniose visceral canina (LVC) em diversos municípios 15,16,17. Contudo, pouco se conhece acerca dos fatores ambientais envolvidos no aparecimento da LVC nessas áreas. Este artigo tem como objetivo avaliar a associação entre características ambientais obtidas por sensoriamento remoto e a ocorrência da LVC em área de recente introdução da doença no bairro do Jacaré, Município de Niterói.

Materiais e métodos

Desenho e local do estudo

Foi realizada a investigação do foco para LVC pelo caso índice identificado em 2009, no bairro do Jacaré (Figura 1). Seguindo a recomendação do Ministério da Saúde para avaliação da infecção canina por L. infantum, foi delimitada a área para investigação do foco, realizando um estudo seccional entre 110 cães residentes ao redor do caso índice, entre dezembro de 2011 e março de 2012 5.

Figura 1 Imagem de satélite WorldView 2 do bairro do Jacaré, Niterói, Rio de Janeiro, Brasil. 

O bairro do Jacaré tem como limites os bairros de Piratininga, Cafubá, Cantagalo, Vila Progresso, Muriqui, Rio do Ouro, Serra Grande e Santo Antônio 18. Está localizado no Município de Niterói, com coordenadas 22°53’00” de latitude Sul e 43°06’13” de longitude Oeste, a 5 metros de altitude, e sua vegetação constituída de Mata Atlântica 19. A partir da década de 1960, a área passou a ser ocupada por posseiros oriundos de diversos locais. Está localizado na Reserva Ecológica Darcy Ribeiro, possuindo características rurais e presença de alguns sitiantes, além de um recente aumento de aglomerados subnormais. A ocupação espacial se desenvolveu em torno da principal via do bairro, onde predomina a população de baixa renda 20. Segundo o Censo Demográfico de 2010, o Jacaré possui uma área de 9,45km2e uma população de 3.563 habitantes 19.

Coleta de dados

Foram realizadas visitas domiciliares pela equipe de campo, em todas as residências, com base no caso índice, até atingir a amostra de 110 cães.

Após o esclarecimento dos objetivos do estudo e assinatura do termo de consentimento, foi preenchido o questionário com informações dos cães, como sexo, faixa etária e convivência com outros animais, e dos domicílios (se estava localizado em área rural ou urbana), assim como a ocorrência anterior de caso humano ou canino de LV na residência.

Em seguida, os cães foram contidos mecanicamente e amordaçados para a coleta de sangue para realização do teste imunocromatográfico rápido em dupla plataforma (dual path platform - DPP) e ensaio imunoenzimático (EIE), ambos produzidos pelo Instituto de Tecnologia em Imunobiológicos (Bio-Manguinhos) na Fundação Oswaldo Cruz (Fiocruz). O DPP foi realizado em campo com sangue total. O sangue foi acondicionado em tubos sem anticoagulante e transportado sob refrigeração até o setor de Imunodiagnóstico do Laboratório de Pesquisa e Serviço em Saúde Pública da Escola Nacional de Saúde Pública Sergio Arouca (ENSP/Fiocruz), onde foi obtido o soro para a realização do EIE com o kit EIE, de acordo com as recomendações do fabricante.

Os cães sororreatores ao DPP foram sedados para obtenção de amostras de pele íntegra da região escapular e aspirado de medula óssea, seguindo protocolo de Abrantes et al. 15. As amostras de pele foram acondicionadas em solução salina tamponada com fosfato (PBS), acrescido de antibióticos (penicilina e estreptomicina) e antifúngico (fluorocitosina), e as amostras de medula óssea foram armazenadas direto no meio de cultura bifásico Novy, MacNeal, Nicole (NNN), ambas transportadas sob refrigeração, sendo enviadas e processadas no Laboratório de Pesquisa Clínica e Vigilância em Leishmanioses (LapClinVigiLeish), no Instituto Nacional de Infectologia Evandro Chagas (INI/Fiocruz) para a realização da cultura parasitológica, de acordo com Silva et al. 21. A caracterização dos isolados por meio de isoenzimas foi realizada de acordo com o protocolo descrito por Cupolillo et al. 22.

O diagnóstico de infecção por L. infantum foi estabelecido pelo isolamento do parasito em cultura ou pela concordância positiva do DPP e EIE.

Geoprocessamento

A geocodificação dos endereços das residências dos cães foi feita por intermédio do sistema de posicionamento global (GPS). Os dados do receptor de sinal GPS foram configurados para fornecer as posições com coordenadas planas na projeção do Sistema Universal Transversa de Mercator (UTM) e Datum World Geodetic System (WGS) 84. Mapas de pontos foram elaborados utilizando o software livre TerraView 4.2.2, disponível no site do Instituto Nacional de Pesquisas Espaciais (INPE; http://www.dpi.inpe.br/terraview).

Para a realização do sensoriamento remoto no bairro do Jacaré, foi utilizada uma imagem do satélite sensor WorldView 2 do ano de 2010, sensor com alta resolução espacial. Foi utilizada a malha de vias do bairro do Jacaré, para melhor definição do contexto urbano, adquirida na página da Internet do Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE).

Ao redor dos casos foi aplicado um buffer de 100 metros divididos em quadrículas de células de 25x25 (625 metros quadrados de área). A classificação da imagem, realizada apenas nas células com cães, intencionou extrair as seguintes características referentes à cobertura do solo: piscina (água), cobertura cinza escura (caracterizando áreas comerciais e também áreas com telha de amianto cinza, indicando áreas urbanizadas ocupadas por população vulnerável à pobreza), telhado de cerâmica (vermelho), telhado metálico e vegetação (densa ou esparsa). As classes de vegetação foram discriminadas por meio do Índice de Vegetação por Diferença Normalizada (Normalized Difference Vegetation Index - NDVI) que permitiu minimizar a confusão espectral decorrente de efeitos de sombreamento 13.

Para a obtenção das características de cobertura do solo, foi realizada a classificação orientada a objetos, envolvendo cinco etapas: caracterização das classes, segmentação da imagem, elaboração da rede semântica, classificação e avaliação dos resultados 12.

O procedimento da classificação da imagem foi realizado no aplicativo eCognition Developer 64 8.0 (http://www.ecognition.com/), que inclui dois passos: segmentação multiresolução e classificação por algoritmos com lógica fuzzy e booleana.

Após uma interpretação visual de cada imagem para a definição das classes temáticas, a imagem do satélite foi segmentada pelo algoritmo multiresolução, em que se criaram objetos em diferentes escalas, de acordo com critérios de forma, cor e homogeneidade 11.

Análise estatística

Por meio de tabulações, foram descritas as seguintes características: prevalência da infecção por L. infantum, sexo, idade, proximidade do domicílio com região de mata, grau de confinamento do cão (dentro de casa, acesso ao quintal ou vida livre), convivência com outros animais, especificamente cães, gatos, gambás, micos e ouriço-terrestre e histórico de LVC no domicílio.

Nas análises bivariadas, utilizou-se o teste exato de Fisher para avaliar diferenças na ocorrência da infecção por L. infantum de acordo com as características dos cães e dos domicílios.

As variáveis ambientais foram categorizadas com uso do ponto de corte com melhor poder de predição identificado por meio de árvores de classificação da seguinte forma: NDVI mínimo (≤ -0,85/> -0,85); NDVI médio (≤ 0,63/> 0,63); NDVI máximo (≤ 0,96/> 0,96); vegetação densa (≤ 67,0/> 67,5); telhado de cerâmica (%) (≤ 3,0/> 3,0); telhado metálico (%) (≤ 1,75/> 1,75); cobertura cinza (%) (≤ 5,0/> 5,0); vegetação esparsa (%) (≤ 42,5/> 42,5).

Associações entre variáveis ambientais com a ocorrência de infecção canina foram expressas por razões de chances (odds ratios - OR) e seus respectivos intervalos de 95% de confiança (IC95%), obtidos por regressão logística simples e ajustada por sexo e idade do cão.

Aspectos éticos

O projeto foi aprovado pela Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA/Fiocruz), sob a licença LW-47-12.

Resultados

Foram investigados 49 domicílios nos quais havia relato de terem existido seis cães com LVC e ausência de casos humanos de LV antes do inquérito. Nos 110 cães avaliados no inquérito canino, 97 foram incluídos nas análises, devido à ausência de 13 pontos georreferenciados.

Quanto às características dos 97 cães, 54,1% eram machos, 61,1% tinham entre um e sete anos, 91,3% viviam em região de mata, 60% tinham acesso restrito ao quintal e 90,2% conviviam com outros animais, sendo 82,6% dessa convivência com outros cães.

Foi encontrada prevalência de infecção por L. infantum de 21,6%. A frequência de positividade do DPP, do EIE e da cultura parasitológica foi de 26,3%, 30,9% e 16,6%, respectivamente. Dos 21 cães considerados positivos, quatro apresentaram isolamento de L. infantum em cultura.

Características do ambiente de criação dos cães foram obtidas com os proprietários de 92 cães. Houve maior frequência de LVC em cães com a convivência com outro cão, gambá, mico e ouriço-terrestre, assim como com a história de remoção de outros cães com LVC do domicílio (Tabela 1).

A Figura 2 mostra o predomínio de vegetação densa e esparsa dentro das unidades de análise (quadrículas).

Tabela 1 Prevalência de leishmaniose visceral canina (LVC) segundo características do ambiente de criação dos cães. Bairro do Jacaré, Niterói, Rio de Janeiro, Brasil, 2011-2012. 

Características do ambiente de criação dos cães n % Valor de p
Localização do domicílio
Rural 8 25,0 1,000
Mata 84 22,6
Mobilidade do cão
Dentro de casa 7 14,2
Acesso ao quintal 54 22,2 0,734
Acesso à rua 29 27,5
Convive com outros animais
Não 9 0,0 0,112
Sim 83 25,3
Convive com cães
Não 16 0,0 0,018
Sim 76 27,3
Convive com gatos
Não 70 27,1 0,090
Sim 22 9,0
Convive com gambás
Não 90 21,1 0,050
Sim 2 100,0
Convive com micos
Não 90 21,1 0,050
Sim 2 100,0
Convive com ouriços
Não 90 21,1 0,050
Sim 2 100,0
Cão retirado com LVC
Não 86 18,6 0,002
Sim 6 83,3

Figura 2 Distribuição espacial dos casos de leishmaniose visceral canina (LVC) com aplicação de buffers no bairro do Jacaré, Niterói, Rio de Janeiro, Brasil, entre 2011 e 2012. 

O percentual de cada classe nas quadrículas foi de 0,01% (piscina), 3,5% (cobertura cinza), 1,1% (telhado de cerâmica), 0,9% (telhado metálico), 69,7% (vegetação densa) e 24,5% (vegetação esparsa).

Cães residentes em áreas com maior cobertura de vegetação esparsa apresentaram prevalência da infecção por L. infantum cinco vezes maior do que aqueles que residiam em áreas menos vegetadas (OR = 5,72; IC95%: 1,47-22,20). Por outro lado, áreas mais urbanizadas, caracterizadas como comerciais ou residenciais carentes, identificadas pelo sensoriamento remoto como aquelas com alta densidade de estruturas cinza estiveram associadas à menor ocorrência da LVC (OR = 0,09; IC95%: 0,01-0,92) (Tabela 2).

Tabela 2 Razões de chances (odds ratios - OR) e intervalos de 95% de confiança (IC95%) para leishmaniose visceral canina associada às características ambientais. Bairro Jacaré, Niterói, Rio de Janeiro, Brasil. 

Variáveis ambientais OR IC95% Valor de p OR * IC95% * Valor de p *
NDVI mínimo
≤ -0,85 1,00 0,50-9,08 0,300 1,00 0,40-8,89 0,421
> -0,85 2,14 1,88
NDVI médio
≤ 0,63 1,00 0,12-1,64 0,224 1,00 0,12-2,11 0,352
> 0,63 0,44 0,50
NDVI máximo
≤ 0,96 1,00 0,18-2,31 0,517 1,00 0,88-5,98 0,807
> 0,96 0,66 0,84
Vegetação densa (%)
≤ 67,5 1,00 0,09-1,77 0,235 1,00 0,13-2,90 0,544
> 67,5 0,41 0,61
Telhado de cerâmica (%)
≤ 3,0 1,00 0,04-2,28 0,249 1,00 0,02-2,15 0,194
> 3,0 0,30 0,22
Telhado de metal (%)
≤ 1,75 1,00 1,58-108,90 0,017 1,00 0,91-78,9 0,060
> 1,75 13,10 8,48
Cobertura cinza (%)
≤ 5,00 1,00 0,01-1,06 0,058 1,00 0,01-0,92 0,042
> 5,00 0,13 0,09
Vegetação esparsa (%)
≤ 42,5 1,00 1,77-28,40 0,006 1,00 1,47-22,2 0,012
> 42,5 7,11 5,72

NVDI: Índice de Vegetação por Diferença Normalizada (Normalized Difference Vegetation Index).

* Ajustado por sexo e idade do cão.

Discussão

A prevalência de LVC encontrada neste estudo (21,65%) foi semelhante às encontradas no Estado Rio de Janeiro tanto em áreas de recente introdução (25,2% em Itaipuaçu, Maricá; 18,1% Ilha de Marambaia, Rio de Janeiro), como em áreas consideradas endêmicas (25% Barra de Guaratiba, Rio de Janeiro) 15,23,24, embora haja diferença nas metodologias empregadas. Prevalências podem variar em decorrência do teste diagnóstico utilizado e da forma como cães foram recrutados para o estudo 25, mas a similaridade dos resultados em diferentes estudos indica alta endemicidade da LVC em diferentes regiões do Estado do Rio de Janeiro.

A expansão geográfica da LVC vem sendo registrada em vários estados brasileiros, tendo sido atribuída a vários fatores, como dificuldades em eliminar os reservatórios, diversidade epidemiológica das regiões afetadas, altos custos financeiros para sustentação das ações de controle, alta capacidade de adaptação do vetor ao peridomicílio e medidas insuficientes para o seu controle 26.

Em diversas regiões no Estado do Rio de Janeiro, novos casos de LVC vêm sendo relatados 17,27,28,29,30, o que indica uma possível mudança no comportamento da doença, permitindo o surgimento de surtos em áreas urbanas, como já ocorreu em outras cidades brasileiras 31. Transformações ambientais associadas aos movimentos migratórios e ao processo de urbanização são possíveis explicações para a urbanização da LV, uma doença originalmente restrita às áreas rurais e que passou a ocorrer de forma endêmica e epidêmica em grandes cidades brasileiras 5,32.

A avaliação entomológica descrita por Oliveira et al. 16, realizada na mesma área e período deste estudo, não encontrou o principal vetor de transmissão na LVC, o Lu. longipalpis. Mesmo considerando as dificuldades inerentes à detecção de vetores das leishmanioses, tal achado sugere que outras espécies encontradas nessa área, como Lu. migonei, possam estar envolvidas na transmissão da LVC 16,33.

Não houve associação entre ocorrência de infecção por L. infantum com sexo, idade e grau de confinamento do cão, corroborando os resultados encontrados em outros estudos 24,34,35,36,37. A proximidade do domicílio com região de mata também não apresentou associação com ocorrência da infecção por L. infantum. Entretanto, um estudo realizado em Cuiabá, Mato Grosso, identificou como os principais fatores de risco para infecção canina a permanência em ambiente peridomiciliar e a proximidade das residências com a mata e vegetação densa 36. Talvez o fato possa estar associado à maior exposição ao vetor, aumentando a chance de infecção canina na área. A não identificação do Lu. longipalpis, neste estudo pode estar relacionada à diferença desses resultados.

A associação entre a ocorrência da infecção por L. infantum com o histórico de LVC no domicílio foi considerado um fator para o aumento de ocorrência da infecção, corroborando com os resultados encontrados em Teresina, Piauí 38. Isso sugere que a retirada e eutanásia dos cães infectados como estratégia de controle é ineficaz para a interrupção da transmissão da leishmaniose em cães, em razão da alta taxa de substituição de cães eliminados por outros cães suscetíveis 39.

A presença de animais domésticos e silvestres foi associada com maior prevalência de infecção. Tal fato sugere que a presença desses animais pode favorecer a manutenção do ciclo de transmissão da infecção canina, pela atração de flebotomíneos, como foi descrito em outros estudos 24,38,40.

Apesar da existência de núcleos de população de baixa renda e aglomerados subnormais na área estudada, foi observado que a distribuição espacial da ocorrência de infecção por L. infantum ocorreu apenas na região rural do bairro, ao longo da rua principal, em casas com melhores estruturas e menos aglomeradas. Esses resultados encontrados vão de encontro com aqueles que verificaram a proximidade da moradia dos cães com áreas favelizadas como fator de risco para a infecção por Leishmania9. Porém, não se pode minimizar a preocupação com a expansão da doença em todo o bairro, já que o ambiente possui condições favoráveis ao desenvolvimento vetorial, sua adaptação e manutenção do ciclo de transmissão da doença. Fatores como temperatura, umidade relativa do ar e precipitação podem influenciar na densidade populacional de flebotomíneos. As mudanças ambientais por causa da ocupação humana desordenada e da invasão em áreas florestais permitem que os vetores se aproximem cada vez mais do peridomicílio e domicílio e ciclos das leishmanioses ocorram nesse ambiente modificado 41,42.

Verificaram-se prevalências de infecção por L. infantum mais altas em áreas com maior cobertura por vegetação esparsa. Por outro lado, não houve associação estatisticamente significante da cobertura por vegetação densa com a ocorrência de infecção por L. infantum. O fato de não ter sido encontrada associação com a presença ou proximidade com vegetação densa, o que vários estudos com LV humana e canina salientaram 11,43,44, pode decorrer do fato de esse tipo de cobertura do solo estar presente de forma muito abundante, cobrindo no mínimo 40% da área das quadrículas. Portanto, todas as quadrículas estavam sob influência das condições favoráveis à existência do vetor oferecidas pela presença e abundância de vegetação densa. Já para vegetação esparsa, sua frequência foi menor (24,5%), com quadrículas com pequena área coberta por essa classe (10%), e outras áreas com cobertura bem maior (55%), variedade essa que favorece a identificação de associações, quando elas de fato existem.

Por mais que existam muitas incertezas sobre os fatores relacionados aos padrões de ocorrência e disseminação da LV, a utilização de ferramentas como o SIG e o sensoriamento remoto se mostrou útil para identificar carcaterísticas ambientais que podem ser usadas para definir áreas de maior risco para a LVC e, por conseguinte, gerar subsídios para a implementação de estratégias de vigilância e controle da LV humana. A maior prevalência de infecção em cães convivendo com outros animais silvestres e em áreas com maior cobertura vegetal, associada com menor prevalência em áreas urbanizadas, indica um padrão rural de transmissão da LVC nessa área.

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