Introdução

A doença de Chagas ainda representa um importante problema de saúde pública, dada a prevalência atual de infecção pelo Trypanosoma cruzi de aproximadamente 5,7 milhões de indivíduos na América Latina, com o maior número de infectados na Argentina, México e Brasil. Neste último, especificamente, estima-se que 1,2 milhão de pessoas sejam acometidas pela doença¹.

A transmissão vetorial, a qual ocorre pela penetração de parasitos na corrente sanguínea através da porta de entrada criada na pele pela picada do inseto hematófago, ainda se apresenta como a mais importante via de infecção de humanos pelo T. cruzi¹, sendo facilitada pela grande variedade de triatomíneos no Brasil, o qual abriga sessenta e duas espécies, das quais trinta estão no ambiente domiciliar e dez são consideradas epidemiologicamente importantes².

Em relação ao Nordeste brasileiro, o mesmo destaca-se quanto às taxas de dispersão, infestação domiciliar, colonização e infecção natural, antropofilia e número de capturas das espécies Triatoma brasiliensis, Triatoma pseudomaculata e Panstrongylus megistus. Além disso, as espécies Triatoma brasiliensis e Triatoma pseudomaculata encontram-se em todos os estados nordestinos, sendo uma preocupação devido a sua grande dispersão e difícil controle³.

No estado do Rio Grande do Norte, a primeira descrição científica de infecção pelo T. cruzi foi realizada em estudo de soroprevalência, o qual apontou 15,5% de positividade⁴ e, apesar dos programas de controles vetoriais adotados a partir desta época, registra-se a presença de nove espécies de triatomíneos, dentre elas: Triatoma brasiliensis, Triatoma pseudomaculata, Panstrongylus megistus, Panstrongylus lutzi, Panstrongylus diasi, Rhodnius nasutus, Triatoma melanocephala, Triatoma petrochiae, Triatoma rubrofasciata³. Dados recentes demonstraram a estimativa de soroprevalência do T. cruzi em 6,5% na população rural da mesorregião Oeste Potiguar sem, no entanto, haver descrição dos índices de infecção natural triatomínica, infestação e colonização domiciliar⁵.

A partir do exposto, objetivou-se descrever as espécies capturadas no peridomicílio e intradomicílio, a ocorrência da infestação, a colonização doméstica e as taxas de infecção natural das diferentes espécies de triatomíneos para a compreensão dos desafios no controle da transmissão vetorial em área rural endêmica para infecção chagásica.

Métodos

Área do estudo

O Rio Grande do Norte situa-se na região Nordeste do Brasil, limitando-se, ao norte e ao leste com o Oceano Atlântico, ao sul com a Paraíba e ao oeste com o Ceará (Figura 1) e apresenta uma população de 3.168.027 habitantes⁶. O mesmo apresenta um dos índices mais baixos de desenvolvimento humano do Nordeste brasileiro, com vasta área ruralizada e alto índice de moradias humanas de baixa qualidade, as quais caracterizam-se como favoráveis para o abrigo de triatomíneos.

Figura 1 Mapa do Brasil demarcando o Estado do Rio Grande do Norte, a Mesorregião Oeste e os municípios avaliados. 

A área deste estudo localiza-se à Oeste do estado e possui 448.904 habitantes, caracterizando-a como a segunda região mais populosa⁶. Apresenta predomínio do clima semiárido, baixo índice pluviométrico e a caatinga como principal vegetação. Apesar da atuação dos programas de habitação, ainda possui casas de taipa e de alvenaria sem reboco, além de peridomicílio com presença de criadouros de animais, amontoados de palhas, tijolos, telhas e madeiras, condições propícias para o aparecimento do vetor. Para o estudo, foram considerados 9 (nove) municípios da região que apresentam relevância epidemiológica frente à doença de Chagas, os quais incluem: Apodi, Campo Grande, Caraúbas, Felipe Guerra, Governador Dix-Sept Rosado, Janduís, Messias Targino, Mossoró e Upanema (Figura 1).

Resultados

De acordo com relatório fornecido pelo Programa de Controle de Doença de Chagas, foram capturados 5.370 triatomíneos, dos quais 50,6% (2.662/5.370) encontravam-se na forma de ninfas e 75,5% (4.053/5.370) ocupavam o ambiente peridomiciliar (Tabela 1), de maneira que detectou-se relevância estatística entre as densidades intradomiciliar e peridomiciliar, sobressaindo-se esta última.

A densidade triatomínica domiciliar geral foi de 0,11. Detectou-se diferença estatística (p < 0,05) entre o número de triatomíneos capturados e as localidades incluídas no estudo, sendo observado maior quantidade de exemplares na zona rural do município de Apodi.

As espécies capturadas foram: Triatoma brasiliensis, representando 56,9% (3.053/5.370), Triatoma pseudomaculata, com percentual de 41,8% (2.247/5.370), Panstrongylus lutzi, correspondente a 0,7% (35/5.370), Rhodnius nasutus, com 0,5% do total (25/5.370) e Panstrongylus megistus, indicado por 0,2% (10/5.370) (Tabela 1).

As espécies que apresentaram maiores densidades triatomínicas corresponderam a T. brasiliensis e a T. pseudomaculata (Tabela 2).

O índice de infecção natural geral dentre os triatomíneos foi de 0,8%. Dentre as espécies infectadas encontradas em intradomicílio, destacaram-se a T. brasiliensis e a T. pseudomaculata, com 9 e 7 exemplares contaminados, respectivamente (Tabela 1). Embora a P. lutzi tenha representado menor concentração de triatomíneos, foi responsável pelo maior índice de infecção natural dentre os triatomíneos capturados (Tabela 2).

Das 47.095 residências investigadas, 5,6% (2.630/47.095) apresentaram triatomíneos, traduzindo o índice de infestação domiciliar geral. A distribuição dos domicílios infestados entre as localidades estudadas apresentou significância estatística (p < 0,05), destacando-se o município de Campo Grande com o maior índice de infestação visualizado no período de análise, relativo a 47,7% no ano de 2012 (Tabela 3).

O índice de colonização geral correspondeu a 49,6%, de maneira que 17,3% (472/2.727) das ninfas foram localizadas no espaço intradomiciliar. Considerando as espécies capturadas no intradomicílio, 71,3% (938/1.317) pertenciam a T. brasiliensis. Da espécie T. pseudomaculata, 85,4% (1.919/2.247) encontrava-se no peridomicílio (Tabela 1). Comparando-se o coeficiente de colonização entre as localidades consideradas no estudo, observou-se diferença significativa (p < 0,05), sublinhando o município de Caraúbas, com 100% de domiciliação em 2013 (Tabela 3).

Todos os municípios do estudo apresentaram espécimes contaminadas no período analisado (Tabela 3).

A distribuição dos índices de colonização e de infestação domiciliar demonstra a progressão destes valores entre os anos de 2009 a 2012, denotando a descontinuidade no controle dos indicadores entomológicos ao longo do período analisado. Houve diferença estatística (p < 0,05) entre os índices de infestação intradomiciliar e peridomiciliar ao longo do período analisado, de forma que o peridomicílio apresentou índice de infestação maior em todos os anos do estudo (Gráfico 1).

Fonte: Programa de Controle da Doença de Chagas da II Regional de Saúde do Estado do Rio Grande do Norte.

Gráfico 1 Distribuição dos índices entomológicos da Mesorregião Oeste (RN), Brasil, no período de 2008 a 2013. 

Discussão

Decorridas mais de quatro décadas de combate à transmissão da doença de Chagas por via vetorial no Brasil, o cenário investigado ainda apresenta ampla distribuição de triatomíneos, estando entre as regiões originalmente de risco para a transmissão vetorial, ao lado dos estados de Alagoas, Bahia, Distrito Federal, Goiás, entre outros, condição explicada pelo número de espécies autóctones e potencialmente vetoras⁷, como a T. brasiliensis^4-8 e a T. pseudomaculata⁹, e o surgimento de “novas espécies”, como a P. lutzi¹⁰, todas encontradas no campo deste estudo.

A prevalência de ninfas dentre os exemplares capturados na região é característica da ação adaptativa dos triatomíneos ao ecótopo artificial, consolidado no processo de domiciliação^11,12, o qual não demonstrou declínio na maioria dos anos considerados, podendo estar relacionado à invasão deste ambiente por fêmeas em período fértil¹³.

A maior concentração de triatomíneos no espaço extradomiciliar, reafirmada pela diferença significativa entre as médias das densidades intradomiciliar e peridomiciliar, também foi um achado denotado em outros estudos¹³, podendo ser explicada pelo enfoque em medidas de combate aos vetores domiciliados¹⁴ e pelas condições apropriadas para a aglomeração de colônias no peridomicílio promovidas pelo descuido quanto à limpeza dos anexos domiciliares¹⁵. Além disso, a ocupação deste espaço pode funcionar como um mecanismo de defesa dos triatomíneos em resposta à redução das espécies nas residências mediante controle químico, os quais compõem resíduos no peridomicílio, local onde os inseticidas não atuam de maneira satisfatória^15-17 em decorrência dos efeitos das variações climáticas, da incidência direta dos raios solares e das chuvas¹⁸.

A ocupação do ambiente domiciliar, ainda que tenha demonstrado menor representatividade frente ao quantitativo de exemplares detectados, não deve ser ignorada, indicando a necessidade de vigilância rotineira nas residências de localidades com alta carga de triatomíneos no peridomicílio¹⁴. Estudos sinalizam os riscos de transferência dos insetos do espaço extradomiciliar para o interior das residências, relacionados aos hábitos dos indivíduos transportarem para o domicílio e seus arredores madeira e seus próprios pertences do ambiente silvestre, a qual pode conter triatomíneos, especialmente nas formas mais jovens, podendo provocar a dispersão passiva dos vetores¹⁹. Ademais, as possibilidades de transmissão remontam também ao desenvolvimento de atividades como a pecuária e o processo de apropriação do ambiente natural de maneira desregrada, seguido por alterações bruscas na vegetação e pela redução dos animais silvestres²⁰.

A alta prevalência das espécies T. brasiliensis e da T. pseudomaculata⁵ também foi um achado que se repetiu nos estados de Sergipe, Ceará³, Piauí^21-24 e Pernambuco²⁵, confirmando o panorama geral da doença de Chagas no Nordeste, no que se refere à relação entre as espécies P. megistus e T. brasiliensis, tendo o P. megistus diminuído sua ocorrência em praticamente todo o Nordeste, sobressaindo-se como espécie principal a T. brasiliensis, seguida da T. pseudomaculata¹³.

Em quaisquer dos anos analisados, o estudo apresentou índices de infestação superiores aos da região Nordeste, em pesquisa realizada na década de 1990, semelhante ao do Ceará, nesta mesma década³, e inferior ao estado de São Paulo²⁶, dado este que se reafirma na estagnação dos índices de colonização e infestação intradomiciliar e peridomiciliar ao longo dos anos tratados, com destaque para este último índice, superior à invasão do intradomicílio em todo o período analisado. Nesta perspectiva, a redução dos índices entomológicos relativos ao peridomicílio da região em estudo configura-se como um importante desafio, uma vez que a infestação do ambiente domiciliar não se deve à ineficácia na atuação do inseticida, mas a elementos como a modificação das áreas naturais, a utilização de material para construção de anexos advindo diretamente do espaço silvestre e sem nenhum tratamento específico quanto ao manuseio²⁵ e à criação de animais²⁷.

O índice de colonização da região aproximou-se do relatado no Piauí²¹ e superou as taxas de focos respectivas ao estado de São Paulo¹¹, Minas Gerais⁹ e Rondônia²⁸, condição que pode haver sido provocada pela redução da demanda alimentar^28,29, pela modificação dos ambientes silvestres²⁹ através do desmatamento ou realização de queimadas e pela diminuição da fauna por meio da caça predatória, práticas inerentes ao campo de estudo.

Embora tenha representado a maior expressão dentre os triatomíneos encontrados no intradomicílio, dado que se assemelha à realidade do estado do Piauí²¹, a espécie T. brasiliensis apresentou comportamento peculiar na região avaliada, considerando-se que o espaço extradomiciliar foi o seu ambiente de preferência. A mesma persiste como uma preocupação e prioridade em Saúde Pública nas áreas de sua ocorrência²³ e é caracterizada por grande capacidade de infestação, colonização^8,13 e reinvasão do domicílio por focos silvestres²⁴, constituindo-se como alvo prioritário das campanhas de controle vetorial entre municípios de estados como o Piauí²¹. Neste cenário, entendida a classificação desta como espécie principal¹³ e considerada a elevada soroprevalência da doença de Chagas, em realce na mesorregião Oeste⁵, reafirma-se o papel da espécie T. brasiliensis como disseminadora vetorial da infecção por T. cruzi.

A espécie T. pseudomaculata, característica do espaço extradomiciliar^30,31, como em outros cenários investigados, esteve predominante no peridomicílio^{13,21,22,31-33}, ainda que a quantidade de ninfas capturadas no intradomicílio tenha superado a do Ceará³¹, Piauí e Paraíba^21,31. A condição de ocupação do T. pseudomaculata restrita ao peridomicílio determina a dificuldade para o controle químico tradicional, uma vez que os inseticidas demonstram efeito transitório em situação na qual o habitat corresponde ao extradomicílio, de maneira que a reinfestação torna-se um processo comum^24,34, atribuído à grande pressão de recolonização por esta espécie²⁴. Entretanto, a sua classificação como segunda espécie em densidade triatomínica intradomiciliar, posicionando-se depois da T. brasiliensis, reforça a sua adaptação progressiva ao ecótopo artificial, conforme relatado em outros estudos^3,35. Hábitos como o manejo passivo da lenha para o uso diário e o transporte de madeira são considerados como possíveis fatores facilitadores para a domiciliação do T. pseudomaculata²¹, além de, na situação de maior número de exemplares, este colonizar o interior dos domicílios e assumir o posto do T. brasiliensis. Além disso, constatou-se que determinadas estruturas feitas pelo homem foram ocupadas por ambas as espécies, o que indica que o T. pseudomaculata está gradativamente se tornando dominante¹⁶, mantendo níveis de infestação e de colonização tanto no domicílio como no peridomicílio, com grande potencial invasivo, além de difícil controle¹³. Portanto, a adaptação do T. pseudomaculata ao comportamento intradomiciliar suscita a necessidade de novas investigações, haja vista que a aproximação dos vetores com os espaços de vivência humana elevam o risco de transmissão da doença de Chagas²².

O estudo mostra que ainda persiste a existência de triatomíneos com capacidade para a transmissão do T. cruzi na região, de maneira que o índice de infecção natural foi semelhante ao encontrado no próprio estado na década de 1980³, ainda que a proporção de triatomíneos infectados com T. cruzi tenha sido baixa, conforme demonstrado em outro estudo³⁶, sendo inferior ao observado no estado do Piauí⁶ e em Minas Gerais^11,37.

Dentre as espécies infectadas detectadas em ambiente intradomiciliar, merece destaque a P. lutzi que, embora tenha apresentado densidade intradomiciliar e peridomiciliar menores do que a T. brasiliensis, apresentou o maior índice de infecção natural dentre as espécies consideradas e esteve distribuída em quase todas as localidades do estudo, merecendo atenção pelo aumento no número de capturas no Brasil³⁸, pela facilidade para formar colônias no interior das residências¹³ e por apresentar um dos maiores índices de infecção natural em outras localidades^21,38.

O T. brasiliensis também demonstrou representatividade, o qual configura-se como o principal vetor na transmissão do T. cruzi na região Nordeste do Brasil^8,9,21 e maior poder de sinantropia^8,39,40.

A espécie T. pseudomaculata também apresentou exemplares capturados infectados, embora alguns estudos considerem que o risco para transmissão vetorial por meio desta espécie seja reduzido quando comparado ao T. brasiliensis⁴¹, devido à sua baixa taxa de conversão para tripomastigotas metacíclicas^32,40,42, forma infectante dos vertebrados³². Em contrapartida, enquanto alguns estudos revelam taxa natural de infecção baixa^13,43, em um inquérito realizado no estado da Bahia, observou-se que todas as amostras do T. pseudomaculata recolhidas para soroprevalência responderam positivamente ao teste do T. cruzi, o que denota a representatividade desta espécie na transmissão em regiões onde é clara a presença do vetor¹⁰.

A espécie P. megistus, apesar de se configurar como um agente de grande dispersão no território brasileiro, com reconhecido potencial para infestação e colonização de domicílios²¹ e altos níveis de infecção^21,44,45, apresentou baixa densidade na região avaliada, além de não haver apresentado nenhuma espécie positiva para T. cruzi^10,21, diferentemente do Estado do Ceará e da Bahia da década de 1990 e do Distrito Federal^10,13,46. Acrescente-se que esta foi a única espécie dentre as encontradas a qual não apresentou nenhuma ninfa capturada no ambiente intradomiciliar. Contudo, este achado não desqualifica a importância epidemiológica da espécie para a área, uma vez que a presença de adultos no peridomicílio pode desencadear a formação de colônias no intradomicílio e a manutenção do ciclo de transmissão do parasito¹³.

De maneira semelhante, a espécie R. nasutus apresentou número reduzido de exemplares capturados e nenhum dos triatomíneos avaliados estava contaminado, conforme demonstra a literatura²³. Entretanto, é válido ressaltar que dois terços do quantitativo detectado encontravam-se no intradomicílio, achado que divergiu de outras realidades relatadas^8,13,21, mostrando que, apesar desta espécie não colonizar os domicílios com frequência, há a possibilidade de invasão das casas a partir de ambientes silvestres, elevando o risco de transmissão vetorial domiciliar sem que ocorra de fato a colonização^47-49.

Detectou-se associação estatística significante entre a distribuição de triatomíneos e as localidades de estudo, semelhante aos achados encontrados no Distrito Federal⁴⁷ e no Piauí⁸. Diversos fatores podem explicar esta situação, desde a assiduidade das ações de vigilância dos agentes de endemias nos municípios⁹, perpassando pela extensão da área rural característica de cada localidade, pelas condições ambientais, pelo estado e organização dos domicílios, até o comprometimento da comunidade quanto à vigilância dos triatomíneos⁸.

A ausência de declínio dos índices de infestação e colonização na maioria dos anos tratados no estudo pode ser explicada mediante o surgimento de outras doenças, como a dengue^26,50 e a leishmaniose visceral americana²⁶, as quais desencadearam o redirecionamento das atividades na área da educação em saúde e interferiram nas ações de notificação dos triatomíneos pelas populações⁵¹. Além disso, os baixos índices de prevalência doença de Chagas em algumas regiões e questões político-administrativas relativas aos programas de controle sistemáticos⁴⁶ colaboraram para a ruptura no seguimento das pesquisas entomológicas ao longo dos anos^26,46.

Os achados do estudo demonstram que o principal obstáculo a ser superado no controle da transmissão vetorial da doença de Chagas se conforma pela continuidade da vigilância, assumindo-se que as invasões domiciliares advindas do ambiente extradomiciliar sempre serão uma possibilidade¹¹. Neste contexto, torna-se necessária a participação comunitária no processo de detecção de triatomíneos⁴⁷, de maneira a descentralizar as ações da vigilância entomológica pelas equipes de campo⁴⁸, medida que institui impacto significativo, conforme demonstrado em algumas regiões^{11,13,47,49-51}.

Considerações finais

O cenário de enfoque demonstrou uma área ainda crítica para a proliferação da infecção chagásica, dados os números de triatomíneos capturados e as espécies potencialmente vetoras detectadas na região, a exemplo da T. brasiliensis, representando a maior densidade intradomiciliar entre os triatomíneos capturados; a P. lutzi, caracterizando o maior índice de infecção natural; e a T. pseudomaculata, a qual tem adentrado os domicílios, traduzindo a ação adaptativa desta aos diversos ecótopos de vivência humana. Destaca-se, ainda, que foram enfrentadas limitações neste estudo, as quais partiram da inexistência de dados referentes a algumas localidades, fator que pode ter subestimado os reais índices analisados.

O reconhecimento dos indicadores entomológicos relativos aos triatomíneos na região oportunizou a aproximação com a distribuição dos vetores e a vulnerabilidade das comunidades à infecção pelo T. cruzi, constituindo relevante ferramenta para o delineamento de ações de controle e vigilância que afastem a possibilidade de propagação das espécies mais encontradiças e impeçam o recrudescimento das espécies extirpadas.

Sugere-se o seguimento sistemático da vigilância entomológica por parte das equipes de campo, além do envolvimento das comunidades locais frente à detecção, reconhecimento e consequente notificação dos vetores nos espaços intradomiciliar e peridomiciliar e na reorganização dos arredores dos domicílios, destacando-se a apropriação de medidas que promovam a educação popular em saúde como o elemento fortalecedor desse processo.