Potencial Cognitivo Auditivo - P300 como indicador de evolução terapêutica em escolares com Dislexia do Desenvolvimento

Potencial Cognitivo Auditivo - P300 como indicador de evolução terapêutica em escolares com Dislexia do Desenvolvimento

Autores:

Kátia de Freitas Alvarenga,
Eliene Silva Araújo,
Érika Ferraz,
Patrícia Abreu Pinheiro Crenitte

ARTIGO ORIGINAL

CoDAS

versão On-line ISSN 2317-1782

CoDAS vol.25 no.6 São Paulo 2013

http://dx.doi.org/10.1590/S2317-17822014000100002

INTRODUÇÃO

A Dislexia do Desenvolvimento consiste em um conjunto de sintomas específicos que implica em disfunções sub-corticais e corticais, frequentemente de origem constitucional, afetando a aprendizagem da leitura e escrita( 1 ). Para o entendimento das manifestações da Dislexia, a literatura enfoca a hipótese do déficit fonológico( 2 ), entretanto, não existe consenso. Uma das hipóteses é que o déficit fonológico ocorra em decorrência de alterações no processamento auditivo, ou seja, a criança com Dislexia apresenta habilidade de discriminação dos sons alterada e, por este motivo, a fusão rápida de estímulos encontra-se comprometida, resultando em alteração do processamento temporal( 3 , 4 ).

Considerando esta hipótese, programas de intervenção têm focado a maximização das habilidades fonológicas, com resultados satisfatórios( 5 - 8 ). Entretanto, a verificação da eficácia destes programas, bem como o monitoramento da evolução terapêutica, tem se restringido às medidas comportamentais, havendo limitada quantidade de estudos na literatura nacional e internacional que utilizem métodos objetivos para este fim.

Neste contexto, destacam-se os potenciais evocados auditivos, já que mudanças neurofisiológicas tendem a ocorrer previamente às mudanças comportamentais( 9 ). O Potencial Evocado Auditivo Cognitivo-P300 (PEAC-P300) tem sido utilizado para medir e monitorar as modificações neurofisiológicas do sistema nervoso auditivo central( 10 - 12 ). O PEAC-P300, também conhecido como potencial relacionado a eventos, é um potencial endógeno, eliciado pela discriminação auditiva, no momento em que o indivíduo responde a estímulos raros apresentados de forma aleatória entre estímulos frequentes (paradigma Oddball)( 13 , 14 ).

O componente P300 ocorre quando o indivíduo reconhece conscientemente a presença de uma mudança no estímulo auditivo, sendo que os exatos geradores são desconhecidos, mas envolve a formação reticular, lemnisco, colículo inferior, tálamo, córtex primário, córtex frontal, córtex centroparietal, córtex temporal e o hipocampo( 13 , 15 ). O componente N200, por sua vez, está relacionado com a percepção, discriminação, reconhecimento e classificação de um estímulo auditivo e possui múltiplos geradores, dentre os quais está o córtex supratemporal( 13 , 15 ). Assim, sua utilização pode ser investigada em escolares com Dislexia do Desenvolvimento, uma vez que os mesmos apresentam alteração nas habilidades fonológicas.

Diante do exposto, o objetivo do presente estudo foi verificar a eficácia do PEAC-P300 para monitoramento da evolução terapêutica de escolares com Dislexia do Desenvolvimento, submetidos à remediação fonológica, associado à leitura e escrita.

MÉTODOS

O estudo obteve aprovação do Comitê de Ética em Pesquisa em Seres Humanos da Faculdade de Odontologia de Bauru da Universidade de São Paulo (FOB-USP), processo nº 008/2011. Todos os participantes e responsáveis estavam cientes dos procedimentos, recebendo a Carta de Informação e assinando o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido.

Durante os anos de 2008 a 2010, foram encaminhadas à Clinica de Fonoaudiologia da FOB-USP 350 crianças com queixas de dificuldades de aprendizagem. Destas, somente 20 crianças tiveram o diagnóstico confirmado de Dislexia do Desenvolvimento, constituindo a casuística do presente estudo. O diagnóstico foi realizado por equipe interdisciplinar na Clínica de Fonoaudiologia da FOB-USP, seguindo os critérios do DSM-IV (2002) e CID-10. Como parte do protocolo da Clínica de Diagnóstico Fonoaudiológico da instituição, foram realizadas as avaliações neuropsicológica, neurológica, psicopedagógica e fonoaudiológica. Além disso, foi realizado também contato com a escola com a finalidade de se obter dados relevantes para o diagnóstico final.

A faixa etária destas crianças variou de 8 a 14 anos, de ambos os gêneros e encontravam-se regularmente matriculadas em escolas de ensino público e particular. Independentemente da idade, todas as crianças apresentavam o mesmo nível de dificuldade na leitura, comprovada pela avaliação diagnóstica prévia.

Foram considerados fatores de inclusão a ausência de queixas atuais ou anteriores de acuidade visual e auditiva, desempenho cognitivo normal e ausência de síndromes genéticas ou neurológicas. A casuística foi dividida de forma randomizada em dois grupos: o grupo I (GI) incluiu dez escolares que foram submetidos a um programa de remediação fonológica associado à leitura e escrita e o grupo II (GII) foi composto por dez escolares que inicialmente não receberam nenhuma intervenção, sendo grupo controle do estudo a fim de demonstrar a variação teste-reteste.

O programa realizado neste estudo foi baseado em Salgado (2010)( 16 ), estruturado em três etapas distintas, com 24 sessões, cumulativas, duas vezes por semana, com duração média de 45 minutos cada. O programa original proposto por Salgado (2010)( 16 ) é constituído por 20 sessões, no entanto, a este estudo foram acrescentadas quatro sessões, para um melhor desenvolvimento das habilidades trabalhadas. As sessões foram divididas em três etapas distintas, com oito sessões cada, sendo elas:

1. Fonológica (oito sessões), envolvendo Discriminação auditiva; Adição e subtração de fonemas e sílabas; Manipulação silábica e fonêmica; Rima e Aliteração.

2. Fonológica e Leitura (oito sessões), envolvendo Discriminação auditiva; Adição e subtração de fonemas e sílabas; Manipulação silábica e fonêmica; Rima; Aliteração; Identificação de letras e fonemas; Nomeação rápida: letras-dígitos; Discriminação visual; Leitura silenciosa de histórias-compreensão oral e Leitura oral de histórias-compreensão oral.

3. Fonológica, Leitura e escrita (oito sessões), envolvendo Discriminação auditiva; Adição e subtração de fonemas e sílabas; Manipulação silábica e fonêmica; Rima; Aliteração; Identificação de letras e fonemas; Nomeação rápida: letras-dígitos; Discriminação visual; Leitura silenciosa de histórias-compreensão oral; Leitura oral de histórias-compreensão oral; Ditado de silabas, de palavras reais e de pseudopalavras; Ditado de frases; Ditado de textos e Contagem e recontagem escrita de histórias.

De acordo com o objetivo de cada etapa, foram desenvolvidas atividades lúdicas pertinentes. A família foi envolvida no decorrer do programa, com orientações de atividades similares a serem realizadas nas tarefas diárias dos escolares.

Para este estudo foi realizada a avaliação objetiva da Consciência Fonológica (CF) por meio do Instrumento de Avaliação Sequencial (CONFIAS)( 17 ), que tem por objetivo verificar o nível de CF da criança, a nível silábico e fonêmico, por meio de provas específicas. Esta prova é composta de duas partes, sendo a primeira correspondente à consciência silábica, composta por nove itens: síntese, segmentação, identificação de sílaba inicial, identificação de rima, produção de palavra com a sílaba dada, identificação de sílaba medial, produção de rima, exclusão e transposição. A segunda parte corresponde à consciência de fonemas, composta por sete itens: produção de palavra que inicia com o som dado, identificação de fonema inicial, identificação de fonema final, exclusão, síntese, segmentação e transposição. A pontuação da prova é realizada em protocolo específico, as respostas corretas valem um ponto e as incorretas valem zero. Na parte da sílaba, o máximo de pontuação é 40 e na parte do fonema 30, totalizando 70 pontos, o que corresponde a 100% de acertos.

A pesquisa do PEAC-P300 foi realizada em dois momento para os dois grupos avaliados. Para o GI, as avaliações ocorreram pré e pós o programa de remediação fonológica associado à leitura e escrita, com um intervalo de 12 semanas, e para o grupo controle (GII), embora não tenha ocorrido intervenção, manteve-se o mesmo intervalo entre as duas avaliações. Determinou-se o mesmo dia da semana e horário para a avaliação pré e pós-programa dos escolares do GI, uma vez que o estado da criança no momento do teste pode influenciar nos resultados. Neste mesmo raciocínio, os horários de avaliação do GII foram determinados pelo seu par no grupo experimental.

O exame do PEAC-P300 para estímulo de fala foi realizado utilizando o equipamento Biologic's Evoked Potential System (EP), em sala silenciosa, com o escolar deitado confortavelmente em uma maca, o qual foi instruído a permanecer em estado de alerta, atento ao estímulo raro, apresentado de forma aleatória ao estímulo frequente (paradigma Oddball), e a levantar o dedo indicador mediante cada estímulo raro discriminado. Os parâmetros de teste e posicionamento dos eletrodos estão descritos no Quadro 1. Foram analisadas a latência dos componentes N200 e P300 (ms) e a amplitude do P300 (ΩV), registrados em Cz.

Quadro 1 Parâmetros utilizados para a pesquisa do Potencial Evocado Auditivo Cognitivo-P300 

Os dados foram submetidos à análise estatística descritiva e inferencial, por meio do teste t de Student pareado, análise de variância (ANOVA) e coeficiente de correlação de Pearson. Foi adotado o nível de significância de 5% (0,05).

RESULTADOS

Na Prova de Consciência Fonológica, GI apresentou melhora no desempenho no momento pós-remediação fonológica associado à leitura e escrita, com maiores valores de médias em todos os itens do teste, sendo mais expressivo esse aumento no subteste fonêmico. No GII, praticamente não houve mudança nas médias dos escores, em nenhum dos subtestes, com ausência de diferença (Tabelas 1 e 2).

Tabela 1 Escores médios pré e pós testagem na prova de Consciência Fonológica 

Sílaba Fonema Total
Média DP Média DP Média DP
GI - Pré 30,1 6,47 12,6 5,44 42,7 11,75
GI - Pós 34,4 6,47 20,8 7,36 55,2 12,96
GII - Pré 29,9 6,14 12,9 4,87 42,8 10,37
GII - Pós 30,5 5,61 13,3 5,31 43,8 10,33

Legenda: DP = desvio padrão

GI = submetido a um programa de remediação fonológica associado à leitura e escrita

GII = grupo controle

Tabela 2 Comparação do desempenho na prova de Consciência Fonológica nos dois momentos de avaliação 

CONFIAS
Sílaba Fonema Total
GI - Pré x Pós 0,000* 0,000* 0,000*
GII - Pré x Pós 0,278 0,269 0,158

*p<0,05 - estatisticamente significante. Teste t de Student pareado.

Legenda: CONFIAS = Instrumento de Avaliação Sequencial

GI = submetido a um programa de remediação fonológica associado à leitura e escrita

GII = grupo controle

A Tabela 3 apresenta a análise estatística descritiva do PEAC-P300, de ambos os grupos, quanto às latências absolutas dos componentes N200 e P300, em ms, e a amplitude do P300, em mV, nos dois momentos de avaliação (pré e pós).

Tabela 3 Análise estatística descritiva do Potencial Evocado Auditivo Cognitivo -P300 

Potencial Evocado Auditivo Cognitivo-P300 (ms/ΩV)
Pré Pós
Média DP Mínimo Máximo Média DP Mínimo Máximo
Lat. N200 GI 271,53 43,30 221,98 348,98 257,581 37,84 211,57 324
Lat. P300 GI 431,22 29,69 392,7 490,56 387,71 31,18 338,57 446,84
Amp. P300 GI 7,85 2,77 3,26 11,99 8,48 2,08 5,26 12,03
Lat. N200 GII 267,57 44,13 211,57 334,41 257,37 52,01 190,75 338,57
Lat. P300 GII 398,33 48,22 303,18 471,82 385,21 46,37 303,18 461,41
Amp. P300 GII 7,25 4,94 1,99 14,65 7,74 3,32 3,71 15,39

Legenda: DP = desvio padrão

Lat. = latência

GI = submetido a um programa de remediação fonológica associado à leitura e escrita

Amp. = amplitude

GII = grupo controle

Na Tabela 4 consta a comparação estatística das duas avaliações (pré e pós) de cada um dos grupos, por meio do teste t de Student pareado e da ANOVA, quanto às latências absolutas dos componentes N200 e P300, em ms, e a amplitude do P300, em mV. A ausência de diferença no GI, ao analisar as medidas de latência e amplitude dos componentes considerados, demonstra a confiabilidade teste-reteste do procedimento. Nesta tabela também encontra-se a comparação dos grupos em relação aos componentes N200 e P300 nos momentos pré e pós-remediação fonológica associados à leitura e escrita.

Tabela 4 Comparação do Potencial Evocado Auditivo Cognitivo-P300 nos dois momentos de avaliação para cada um dos grupos e comparação entre os grupos 

Potencial Evocado Auditivo Cognitivo-P300
Lat. N200 Lat. P300 Amp. P300 Teste estatístico
GI - Pré x Pós p=0,487 p=0,005* p=0,335 Teste t pareado
p=0,453 p=0,005* p=0,569 ANOVA
GII - Pré x Pós p=0,480 p=0,321 p=0,660 Teste t pareado
p=0,642 p=0,543 p=0,799 ANOVA
Pré - GI x GII p=0,842 p=0,083 p=0,744 Teste t pareado
Pós - GI x GII p=0,992 p=0,889 p=0,556 Teste t pareado

*p<0,05 - estatisticamente significante

Legenda : Lat. = latência

Amp. = amplitude

GI = submetido a um programa de remediação fonológica associado à leitura e escrita

GII = grupo controle

ANOVA = análise de variância

As medidas de correlação do PEAC-P300 e da prova de Consciência Fonológica nos dois momentos de avaliação estão apresentadas na Tabela 5.

Tabela 5 Medidas de correlação do Potencial Evocado Auditivo Cognitivo-P300 e da prova de Consciência Fonológica nos dois momentos de avaliação 

Silaba Fonema Total
Pré Pós Pré Pós Pré Pós
Lat N200 r=-0,703Negativa moderada r=-0,824Negativa forte r=-0,735Negativa moderada r=-0,845Negativa forte r=-0,564Negativa fraca r=-0,769Negativa forte
Lat P300 r=-0,934Negativa forte r=-0,844Negativa forte r=-0,949Negativa forte r=-0,872Negativa forte r=-0,934Negativa forte r=-0,582Negativa fraca
Amp. P300 r=0,962Positiva forte r=0,954Positiva forte r=0,982Positiva forte r=0,956Positiva forte r=0,962Positiva forte r=0,734Positiva moderada

Legenda: Lat. = latência

Amp. = amplitude

DISCUSSÃO

A CF, ou seja, a capacidade metalinguística que permite analisar e refletir de forma consciente a estrutura fonológica da linguagem oral, configura-se como um precursora crucial para o desenvolvimento das competências de leitura e escrita( 18 , 19 ), sendo, assim, o foco dos programas de remediação fonológica.

Os escolares do GI, submetidos ao programa de remediação fonológica associado à leitura e escrita, demonstraram melhor desempenho no teste de CF, tanto na prova de sílabas, como em fonemas. O aumento das médias de acertos em ambas as provas foi similar, contudo, nota-se que na prova de fonemas os escolares alcançaram resultados mais próximos da pontuação máxima do teste (Tabelas 1 e 2). Além disso, subjetivamente, foi possível observar esta melhora de forma qualitativa, evidenciada pelo aumento na capacidade do escolar em lidar com jogos envolvendo a CF.

Os resultados obtidos no momento pós-teste revelam que as dificuldades em CF foram superadas, pois mesmo que sejam considerados os desvios padrão, os escolares do GI alcançaram os valores de normalidade.

A maioria das pesquisas em leitura e escrita tem demonstrado a relação entre a CF e o progresso na aprendizagem da leitura e da escrita, associada aos diferentes fatores que promovem o aprendizado de padrões ortográficos associados com a pronúncia baseada nos aspectos fonológicos. Assim, com o aprendizado contínuo e progressivo, o escolar alcança a etapa ortográfica durante a qual o reconhecimento e leitura das palavras ocorrem por via direta de acesso lexical e semântico a partir de certas características gráficas da palavra, armazenadas ortograficamente( 20 ).

A eficiência no processo de decodificação das palavras promove o aumento na velocidade de leitura que, por sua vez, gera influências positivas na compreensão de leitura. O aumento na velocidade e capacidade de leitura está diretamente associado com as habilidades de CF, acesso ao léxico e memória de trabalho. Portanto, à medida que o programa de remediação associado à leitura e escrita proporcionou melhora nas habilidades do processamento fonológico, tornaram-se perceptíveis os impactos na velocidade de leitura.

As crianças com Dislexia do Desenvolvimento, por apresentarem alterações de fluxo sanguíneo em regiões do córtex temporal, podem apresentar falhas no processamento neurológico da informação, acarretando dificuldade na percepção auditiva das informações fonológicas relacionadas com a aprendizagem da leitura em um sistema de escrita com base alfabética. Estudos realizados no Brasil evidenciaram estas alterações no funcionamento neurológico de crianças com este diagnóstico( 21 , 22 ) .

Os resultados do estudo de Kujala et al.( 23 ) indicaram que o treinamento acarreta mudança da plasticidade auditiva cortical, resultante do aumento de atividades neurofisiológicas e do tempo de reação às mudanças de sons, acompanhadas pela melhora no desempenho de leitura. Estudo posterior demonstrou que há mudanças na ativação cerebral na região posterior do giro temporal mediano observadas na magnetoencefalografia após a intervenção por meio da remediação da leitura( 24 ).

O PEAC-P300 reflete a atividade elétrica de áreas cerebrais que ocorre frente a uma tarefa específica que envolva habilidades como atenção, discriminação, integração e memória, que estão envolvidas também no processamento fonológico da informação.

Nesse sentido, a funcionalidade normal das estruturas auditivas centrais é fundamental para que as habilidades perceptuais sejam adquiridas no padrão esperado. De acordo com a literatura da área, mudanças neurofisiológicas refletem-se nos potenciais evocados auditivos, seja na latência ou amplitude dos mesmos, sendo possível, portanto, determinar a relação existente entre essas mudanças e as habilidades auditivas comportamentais.

Tendo em vista que as crianças com Dislexia do Desenvolvimento apresentam alterações nas habilidades fonológicas( 3 , 4 ), a investigação do PEAC-P300 nos processos terapêuticos enfocando estas habilidades pode fornecer informações adicionais à observação comportamental.

Na literatura da área, a utilização do PEAC-P300 para avaliar as mudanças neurofisiológicas ocorridas após treinamento auditivo foi observada em pacientes com transtorno de processamento auditivo( 10 ), em casos de Disfluência( 12 ), assim como um preditor dos resultados do tratamento de dependência química( 11 ).

No presente estudo, o PEAC-P300 foi analisado em dois momentos, pré e pós-remediação fonológica, associado à leitura e escrita. Inicialmente, constatou-se forte correlação entre as características do PEAC-P300, latência e amplitude, com o desempenho nas provas de CF (Tabela 5), o que demonstra a pertinência do uso do PEAC-P300 para monitorar a evolução terapêutica em um programa de remediação fonológica associado à leitura e escrita.

Neste sentido, outro dado importante é que não houve diferença na latência e amplitude do componente P300 quando comparados os dois momentos de avaliação de GII (Tabela 4), o que demonstra a confiabilidade teste-reteste do procedimento( 13 ). Além disso, a inexistência de diferença entre os grupos em relação à latência dos componentes N200 e P300 e à amplitude do P300 no momento pré-remediação reforça o controle das variáveis que poderiam influenciar nos resultados obtidos.

Por outro lado, quando comparado à média dos valores de latência do componente P300, nos dois momentos de avaliação no grupo submetido à remediação fonológica associada à leitura e escrita (GI), verificou-se diminuição na latência, com diferença significante (Tabela 4). Não foi encontrada diferença significativa tanto no GI quanto no GII, para amplitude do P300 e para a latência do N200.

Assim, a diminuição da latência do componente P300 para o GI demonstra que o trabalho com as habilidades fonológicas induziu às mudanças no sistema nervoso auditivo central, as quais puderam ser monitoradas por meio do PEAC-P300. Estas mudanças fisiológicas observadas no PEAC-P300 refletiram no desempenho comportamental da criança, pois a mesma diferença foi observada na prova de CF, na qual melhor desempenho foi constatado após a intervenção. Estes achados demonstraram a evolução terapêutica de escolares com Dislexia de Desenvolvimento submetidos a terapias com enfoque na maximização das habilidades fonológicas, condizente com estudos anteriores( 5 - 8 ).

Diante do exposto, nota-se que o P300 pode fornecer informações que auxiliam no direcionamento do processo de intervenção de escolares com Dislexia de Desenvolvimento, uma vez que a ausência de mudanças na latência do P300 pode ser visto como um sinalizador da necessidade de reavaliar a abordagem terapêutica utilizada e a necessidade ou não de adequações.

CONCLUSÃO

A utilização do PEAC-P300 para o monitoramento objetivo da evolução terapêutica de crianças com Dislexia de Desenvolvimento é possível e representa uma opção viável para os programas de intervenção.

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